南京土壤研究所在土壤生态系统抗生素抗性基因研究方面取得进展等4则进展（国内土壤科研进展2021年第5期）

土壤观察 2021-04-28

导读

南京土壤研究所在土壤生态系统抗生素抗性基因研究方面取得进展等4则进展。

来源：根据中国科学院、南京土壤研究所、沈阳应用生态研究所等单位网站近期相关报道整理。

南京土壤研究所在土壤生态系统抗生素抗性基因研究方面取得进展

抗生素的广泛使用，甚至滥用，大大加快了抗生素抗性基因(Antibiotic resistance genes, ARGs)的发展。ARGs污染已成为一个全球性问题，被联合国环境规划署列为六大新型环境污染物之首。ARGs在废水、污泥、畜牧场、土壤、河水、沉积物、大气、冰川甚至南极土壤中都有检测到。土壤是ARGs最重要的环境受纳体，不仅本身含有大量ARGs，还接收来自地表水、地下水、大气及动植物来源的ARGs，是控制ARGs迁移与传播的核心。

中国科学院南京土壤研究所王芳研究员应Current Opinion in Environmental Science & Health主编Damià Barceló教授的邀请，与中国科学院城市环境研究所朱永官院士、密西根州立大学James M. Tiedje院士、加拿大农业部Edward Topp教授等共同撰写综述“Antibiotic resistance in the soil ecosystem: A One Health perspective”，系统阐述了如何在“One Health” （人、动物和环境一体化健康）背景下，研究ARGs在土壤生态系统的迁移与阻控，并提出以下建议：(1) 区分自然环境中与临床相关的ARGs；(2) 建立ARGs与其他污染物共存风险评估的科学体系；(3) 理解ARGs与共存污染物赋存现状及其在土壤和水、植物和动物系统的迁移过程；(4) 研发阻控ARGs进入土壤和通过食物链向人类传播的绿色环保防控技术。

此外，王芳团队围绕“土壤生态系统中抗生素抗性基因”为研究主题，以抗生素抗性基因这一新型污染物为研究对象，联合高通量荧光定量PCR与微生物测序技术，以田间实验和室内模拟相结合，取得了系列进展：研究了基本不受人类活动干扰的南极地区土壤环境中ARG污染状况，为ARGs的风险评估提供了基准值(Wang et al., Environ. Sci. Technol., 2016)，探明了长期施肥与不同耕作模式对农田土壤中ARGs累积的长期效应(Wang et al., Environ. Sci. Technol., 2018); 明确了堆肥工艺可以降低有机肥中ARGs的相对丰度，但同时也降低了其在土壤中的消减速率，提高了ARGs在土壤中的持久性(Xu et al., Sci. Total Environ., 2019)，对比了好氧、厌氧条件下菌群演替与抗生素抗性基因结构变化的互作效应，发现了厌氧土壤在ARGs阻控方面的积极作用(Xu et al., Sci. Total Environ., 2021)；研发了功能材料-磁性生物质炭/季鏻盐(MBQ)，实现了ARG传播载体-活性菌体与游离DNA的杀灭去除(Fu et al., Carbon, 2020; Fu et al., J. Hazard. Mater., 2021)，明确了MBQ阻控ARGs传播的机理，为控制抗生素抗性基因在土壤生态系统中的传播扩散提供理论依据与技术支撑，对保护生态环境与人类健康具有重要意义。

土壤生态系统中抗生素抗性基因的迁移扩散

文章链接：

1.Fang Wang*, Yuhao Fu, Hongjie Sheng, Edward Topp, Xin Jiang, Yongguan Zhu, James M. Tiedje. 2021. Antibiotic resistance in the soil ecosystem: A One Health perspective. Current Opinion in Environmental Science & Health, 20: 100230.

链接：https://doi.org/10.1016/j.coesh.2021.100230

2.Yuhao Fu, Fang Wang*, Hongjie Sheng, Fang Hu, Ziquan Wang, Min Xu, Yongrong Bian, Xin Jiang, James M. Tiedje. 2021. Removal of extracellular antibiotic resistance genes using magnetic biochar/quaternary phosphonium salt in aquatic environments: A mechanistic study. Journal of Hazardous Materials, 411: 125048.

链接：https://doi.org/10.1016/j.jhazmat.2021.125048

3.Min Xu, Fang Wang*, Hongjie Sheng, Robert D. Stedtfeld, Zhongpei Li, Syed A. Hashsham, Xin Jiang, James M. Tiedje, 2021. Does anaerobic soil condition play a more positive role in dissipation of antibiotic resistance genes in soil? Science of the Total Environment, 757: 143737.

链接：https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2020.143737

4.Yuhao Fu, Fang Wang*, Hongjie Sheng, Min Xu, Ying Liang, Yongrong Bian, Syed A. Hashsham, Xin Jiang, James M. Tiedje, 2020. Enhanced antibacterial activity of magnetic biochar conjugated quaternary phosphonium salt, Carbon, 163: 360-369.

链接：https://doi.org/10.1016/j.carbon.2020.03.010

5.James M. Tiedje, Fang Wang*, Célia Manaia, Marko Virta, Hongjie Sheng, Liping Ma, Tong Zhang, Edward Topp, 2019. Antibiotic resistance genes in the human impacted environment: A one health perspective. Pedosphere, 29(3): 273-282.

链接：https://doi.org/10.1016/S1002-0160(18)60062-1

6.Min Xu, Robert D. Stedtfeld, Fang Wang*, Syed A. Hashsham, Yang Song, Yahui Chuang, Jianbo Fan, Hui Li, Xin Jiang, James M. Tiedje, 2019. Composting increased persistence of manure-borne antibiotic resistance genes in soils with different fertilization history. Science of the Total Environment, 689, 1172-1180.

链接：https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2019.06.376

7.Fang Wang*, Min Xu, Robert D. Stedtfeld, Hongjie Sheng, Jianbo Fan, Ming Liu, Benli Chai, Teotonio Soares de Carvalho, Hui Li, Zhongpei Li, Syed A. Hashsham, James M. Tiedje*, 2018. Long-term effect of different fertilization and cropping systems on the soil antibiotic resistome. Environmental Science & Technology, 52(22): 13037-13046.

链接：https://doi.org/10.1021/acs.est.8b04330

8.Fang Wang1, Robert D. Stedtfeld1, Ok-Sun Kim1, Benli Chai, Luxi Yang, Tiffany M. Stedtfeld, Soon Gyu Hong, Dockyu Kim, Hyoun Soo Lim, Syed A. Hashsham, James M. Tiedje, Woo Jun Sul*, 2016. Influence of soil characteristics and proximity to Antarctic research stations on abundance of antibiotic resistance genes in soils. Environmental Science & Technology, 50 (23): 12621-12629.

链接：https://doi.org/10.1021/acs.est.6b02863

南京土壤研究所在土壤硝酸根转化过程研究方面取得进展

陆地生态系统氮循环过程中，反硝化是活性氮最终以惰性氮(N2)形式离开土壤、水体等内生循环回归大气的最主要途径。对于农业生态系统，反硝化是农田土壤氮素损失的最主要途径，不仅降低氮肥利用率和土壤肥力，还会增加N2O的排放，对气候变化产生不利影响。由于大气背景N2浓度高达78%，要在如此高背景N2环境下，直接和准确地测定土壤反硝化产生的微量N2极其困难，极大限制了对土壤反硝化过程和机理的认识。针对上述难题，南京土壤研究所颜晓元课题组经过多年努力，与国际同行合作研发了基于MIMS (Membrane Inlet Mass Spectrometry)和RoFlow (Robotized continuous Flow incubation system)的水田和旱地反硝化过程的测定装置和方法体系(相关发明和实用新型专利正在受理中)，上述装置和方法体系已被《土壤氮循环实验研究方法》专著收录(颜晓元等主编，科学出版社2020)，为开展农田生态系统反硝化过程研究提供了关键技术支撑。利用上述装置和方法体系在水田和旱地硝酸根转化过程中取得以下进展：

1) 针对水田系统，利用MIMS和15N示踪手段(15N同位素配对和15NH4+化学氧化法)，率先在同一体系下同时研究了水稻土中反硝化、Anammox和DNRA的发生速率和影响因素，并对室内泥浆15N加标法和土柱培养法进行了对比分析。发现反硝化是硝酸根还原的主导途径(76.9%-92.5%)，Anammox和DNRA也有实质性贡献(占比分别为4.5-9.2 %和0.5-17.6%)；室内泥浆15N加标法能一定程度反应土壤原位净脱氮速率，但会显著低估(Shan et al ., Environ. Sci. Technol. 2016)。进一步通过室内培养实验，明确了关键环境因子如温度、pH、有机碳、底物浓度等对土壤硝酸根还原过程动力学特征的影响，发现碳源的形态和供给及Fe2+含量是影响这些厌氧氮转化过程的关键因素(Shan et al., Biol. Fertil. Soils 2018; Rahman/Shan et al., Environ. Pollut. 2018; 李进芳等，农业环境科学学报 2019；吴敏等，土壤学报 2021)，同时发现土壤和污泥中硝酸根的转化过程也对酚类有机污染物的降解转化具有潜在影响，硝基取代后的酚类有机污染物环境归趋与母体化合物具有明显差异(Wang et al., J. Hazard. Mater. 2020)。

2) 针对旱地系统，通过将RoFlow与15N-N2O site preference (SP)技术联用，揭示了集约化种植体系下果园和蔬菜地等旱地系统中碳源和硝酸根含量对反硝化速率和产物比的调节机制。发现秸秆添加可显著促进土壤N2O排放和反硝化速率，但秸秆添加对反硝化的促进作用及其对反硝化产物比[N2O/(N2O+N2)]的影响取决于土壤硝酸根的含量；通过15N-N2O SP分析显示，田间实际含水量(55-80% WFPS)情况下，细菌反硝化和硝化细菌反硝化过程是旱地系统N2O产生的主导途径；在相同土壤氮含量下，秸秆添加能够显著促进N2O的还原（N2O还原为N2）并提高N2排放峰值，与观测到的N2O还原酶(N2OR)功能基因nosZ的丰度变化趋势相一致，暗示秸秆添加可能对N2O还原功能微生物具有显著影响(Wu et al., 2018; Wei et al., 2020)。而目前已知nosZ包括两个不同的分支：较为熟知的Clade Ⅰ型分支，通常为反硝化微生物携带；以及新的Clade Ⅱ型分支，为多种类型微生物携带，其中大多数是非反硝化微生物。通过对2013-2019年间有关NosZ论文的荟萃分析发现，Clade Ⅱ型N2O还原微生物在影响N2O排放方面具有之前未认识到的重要作用，如其可以消耗非反硝化过程产生的N2O、以N2O为“电子汇”清除多余电子及解除N2O细胞毒害，同时Clade Ⅱ 型N2O还原微生物还具有不同于Clade Ⅰ 型N2O还原微生物的酶促动力学特征，且在许多生态系统的土壤中，Clade Ⅱ型N2O还原微生物的数量占据优势地位。基于上述认识，提出了N2O还原过程中Clade I 和Clade II类型微生物作用的范式图(图1)，未来研究须重点关注Clade Ⅱ型N2O还原微生物在调节土壤N2O排放中作用(Shan et al., Glob. Change Biol. 2021)。

Clade I 和Clade II型 N2O还原微生物在N2O 还原过程中的作用示意图

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论著清单

Shan, J., Zhao, X., Sheng, R., Xia, Y.Q., Ti, C.P., Quan, X.F., Wang, S.W., Wei, W.X., Yan, X.Y., 2016. Dissimilatory nitrate reduction processes in typical Chinese paddy soils: rates, relative contributions and influencing factors. Environmental Science & Technology 50, 9972-9980.

Shan, J., Yang, P., Shang, X., Rahman, M.M., Yan, X., 2018. Anaerobic ammonium oxidation and denitrification in a paddy soil as affected by temperature, pH, organic carbon, and substrates. Biology and Fertility of Soils 54, 341-348.

Rahman, M.M., Shan, J., Yang, P., Shang, X., Xia, Y., Yan, X., 2018. Effects of long-term pig manure application on antibiotics, abundance of antibiotic resistance genes (ARGs), anammox and denitrification rates in paddy soils. Environmental Pollution 240, 368-377.

Wu, D., Wei, Z., Well, R., Shan, J., Yan, X., Bol, R., Senbayram, M., 2018. Straw amendment with nitrate-N decreased N2O/(N2O+N2) ratio but increased soil N2O emission: A case study of direct soil-born N2 measurements. Soil Biology and Biochemistry 127, 301-304.

李进芳, 柴延超, 陈顺涛, 单军, 颜晓元, 2019. 利用膜进样质谱仪测定水稻土几种厌氧氮转化速率. 农业环境科学学报 38, 1541-1549.

吴敏, 李进芳, 魏志军, 李承霖, 夏永秋, 单军, 颜晓元, 2021. 水稻土Fe2+氧化耦合DNRA及其对氧气存在和碳源添加的响应. 土壤学报(接受待刊，已网络预发表).

颜晓元等，2020. 土壤氮循环实验研究方法. 北京：科学出版社 ISBN: 978-7-03-064843-3

Wang, Y., Shan, J., Zhao, Y., Li, F., Corvini, P.F.X., Ji, R., 2020. Degradation and transformation of nitrated nonylphenol isomers in activated sludge under nitrifying and heterotrophic conditions. Journal of Hazardous Materials 393, 122438.

Wei, Z., Shan, J., Chai, Y., Well, R., Yan, X., Senbayram, M., 2020. Regulation of the product stoichiometry of denitrification in intensively managed soils. Food and Energy Security 9, e251.

Shan, J., Sanford, R.A., Chee-Sanford, J., Ooi, S.K., Loeffler, F.E., Konstantinidis, K.T., Yang, W.H., 2021. Beyond denitrification: the role of microbial diversity in controlling nitrous oxide reduction and soil nitrous oxide emissions. Global Change Biology doi: 10.1111/GCB.15545 (In press).

稻田施用秸秆生物质炭对土壤碳固持和氮肥利用率的长期影响获进展

生物质炭是有机材料在少氧或无氧条件下裂解产生的一类含碳量高、疏松多孔的物质。已有研究表明，生物质炭在农田上施用具有增加土壤碳固持、减少温室气体排放、提高土壤肥力和增加作物产量的效果。土壤碳氮循环是重要的元素循环过程，对作物养分高效利用及农业面源污染和温室气体排放具有重要影响。然而，已有研究多基于两年内的短期试验来验证生物质炭农田施用后对土壤碳氮循环过程的影响；对生物质炭农田施用后，特别是一次性施用后的较长期效果尚缺乏研究。

中国科学院亚热带农业生态研究所土壤生态与环境课题组基于6年的稻田田间定位试验，系统比较了秸秆还田和秸秆源生物质炭一次性施用对土壤总有机碳（TOC）累积及氮肥利用率的影响。试验中，秸秆还田量设置为每季3tha-1（半量秸秆还田）和6tha-1（全量秸秆还田），秸秆生物质炭用量设置为一次性施用24tha-1（低量生物质炭还田）和48tha-1（高量生物质炭还田），其中，全量秸秆还田处理与低量生物质炭处理的秸秆投入量在6年的试验中相当。研究结果表明，秸秆和生物质炭施用均显著增加了TOC累积，其中在6年的周期中，当生物质炭与秸秆处理的秸秆投入量相同时，生物质炭处理的土壤碳累积量是秸秆处理的2.6倍。除直接向农田输入碳之外，生物质炭处理较对照处理还显著增加了土壤原有有机碳的积累，低量生物质炭施用下，TOC年增加量是对照处理的2倍。

研究发现，早稻季水稻籽粒产量在秸秆还田的前三年有所降低；秸秆还田的后三年，晚稻季水稻籽粒产量较对照显著增加。生物质炭由于自身额外养分输入，仅在施用当季显著增加水稻产量，其他年份水稻产量增加不显著。秸秆还田下，秸秆还田处理与对照处理籽粒和秸秆含氮量比值及氮肥利用率的比值均随土壤有机碳的增加而增加，半量和全量秸秆还田在4至6年后分别提高了晚稻季氮肥利用率，达22.3%和39.8%，表现出明显的碳氮协同效果；施用生物质炭下，则未表现出这种碳氮协同效果。

该研究表明，秸秆生物质炭施用较秸秆还田有更高的固碳潜力，有利于增加稻田土壤固碳能力；秸秆还田有利用更好发挥碳氮协同效果，起到“以碳促氮”的效果，有利于减少化肥用量并提高氮肥利用率。

相关研究成果以Contrasting effects of straw and straw-derived biochar applications on soil carbon accumulation and nitrogen use efficiency in double-rice cropping systems为题，发表在Agriculture, Ecosystems and Environment上。研究工作得到国家重点研发、国家自然科学基金、中科院青年创新促进会的支持。

论文链接

https://linkinghub.elsevier.com/retrieve/pii/S0167880920304722

图1.全量秸秆还田及低量生物质炭施用下6年中土壤碳固持、水稻产量及氮肥利用率变化

图2.秸秆还田及秸秆源生物质炭施用下6年中土壤总有机碳含量变化

图3.秸秆还田（a）及秸秆源生物质炭（b）施用下氮肥利用率比值随土壤总有机碳含量的变化

沈阳生态所在土壤微生物碳泵储碳机制研究上取得系列进展

土壤碳的周转与截获机制是碳生物地球化学循环过程研究领域中的热点和难点。土壤碳汇功能的提升是提高粮食安全、改善水质、维持生物多样性、保育土地健康等问题的关键，也是积极响应我国黑土地保护工程与国际“碳中和”发展战略、应对全球气候危机的必由之路。土壤有机碳（SOC）在陆地生态系统土壤里主要以有机质（SOM）的形式存在。伴随着科技新手段的应用以及理论的发展，学术界对于SOM形成和稳定的认知已从传统的腐殖质观点转为更加关注土壤微生物的代谢调控，对于土壤微生物直接贡献SOM形成及其碳库的重要作用也逐渐达成了共识。

2017年，中国科学院沈阳应用生态研究所生态系统微生物学研究团队在国际上首次提出了“土壤微生物碳泵”（soil Microbial Carbon Pump，简称sMCP）概念，该理论聚焦了土壤微生物体内同化过程及其死亡残留物对土壤碳库的贡献，并以sMCP概念为核心，阐明了土壤微生物对土壤碳截获的调控机理，形成了包含“sMCP概念”、“土壤微生物双重代谢途径”和“续埋效应”三方面为核心内容的全新土壤碳固存理论体系，为土壤碳的生物地球化学循环研究提供了新的思考模式。相关内容以The importance of anabolism in microbial control over soil carbon storage为题，发表在了Nature Microbiology杂志的Perspective专栏。后续该研究团队围绕sMCP概念体系开展了一系列理论探索（图1）和实验研究（表1）。

图1 土壤微生物碳泵概念体系理论研究系列进展示意图

2019年，该研究团队成员以sMCP概念为理论指导，集成了模型模拟、碳氮化学计量关系和生物标识物比例换算方法，对土壤微生物残体估算策略进行深层次探讨，首次较全面地综合量化了微生物对SOM库贡献的数值范围，并对估算中存在的相关问题进行了系统性思辨和归类。其中，通过对温带陆地生态系统土壤微生物残体的量化估算，报道了在温带农田、草地和森林的表层土壤中，微生物死亡残体碳在SOC库里的占比显著，微生物死亡残体对农田和草地的表土SOC贡献的均值超过了50%，相关内容以Quantitative assessment of microbial necromass contribution to soil organic matter为题，发表在了Global Change Biology杂志的Opinion专栏。

2020年，该团队研究人员通过对能源作物种植系统下土壤微生物残体与SOC对土地利用方式异步响应规律的分析，提出了有助于评价sMCP功能的参数（能力与能效）以及野外原位sMCP的评价策略，相关内容以Opinion形式发表在Global Change Biology杂志，题目为The soil microbial carbon pump: from conceptual insights to empirical assessments。此外，该团队的研究人员又以Soil microbial carbon pump: Mechanism and appraisal为题，详细解读了sMCP介导的碳截获过程的机理细节与影响因子，并对评价sMCP的标识物方法及不足给予了探讨，相关内容以Review形式发表在Soil Ecology Letters杂志。同年，该团队成员还为Soil Biology and Biochemistry杂志撰写了Editorial：Microbial necromass on the rise: the growing focus on its role in soil organic matter development，对土壤微生物介导土壤碳库形成和稳定的研究进展做以归纳和简述，并对现有的研究挑战以及未来的研究方向给予了阐述和展望，为新时期的陆地生态系统碳循环研究以及全球气候变化背景下的生态系统可持续发展的应对策略提供了参考。

2021年，该团队研究人员首次为国内同行详述了sMCP概念内涵、影响因素与应用前景，不仅将近些年微生物源碳研究进行了梳理和串联，同时有力夯实了以土壤微生物源碳为核心的sMCP理论体系，为推动sMCP概念体系在我国土壤碳汇功能提升中的应用提供理论指导与借鉴，相关内容以综述形式发表在中国科学：地球科学杂志，题目为土壤微生物碳泵储碳机制概论。

以sMCP的概念体系为研究主线，基于其储碳机制的理论指导下，该团队的研究人员近几年结合农田和森林生态系统探究了土壤微生物群落对SOM固存的主动调控机制，通过对土壤微生物群落、死亡残留物以及SOC等指标的测定及对指标间关系的探索，揭示了农田保护性耕作和森林演替过程里土壤微生物与SOC间的动态关联，为土壤微生物介导的SOC形成和稳定过程以及sMCP理论体系提供了诸多第一手野外试验与室内实验数据支持，相关文章分别发表在Soil Biology and Biochemistry杂志、Global Change Biology Bioenergy杂志以及European Journal of Soil Biology杂志。

表1 基于实验的代表性研究进展

　　　（图文：中国科学院沈阳应用生态研究所生态系统微生物学组）

文章列表

理论方面研究

1.Liang et al. 2017. The importance of anabolism in microbial control over soil carbon storage. Nature Microbiology. 2:17105. https://www.nature.com/articles/nmicrobiol2017105

2.Liang et al. 2019. Quantitative assessment of microbial necromass contribution to soil organic matter. Global Change Biology. 25:3578-3590. https://doi.org/10.1111/gcb.14781

3.Zhu et al. 2020. The soil microbial carbon pump: From conceptual insights to empirical assessments. Global Change Biology. 26: 6032-6039. https://doi.org/10.1111/gcb.15319

4.Liang, C. 2020. Soil microbial carbon pump: Mechanism and appraisal. Soil Ecology Letters. 2:241-254. https://doi.org/10.1007/s42832-020-0052-4

5.Liang et al. 2020. Microbial necromass on the rise: the growing focus on its role in soil organic matter development. Soil Biology and Biochemistry. 150:108006. https://doi.org/10.1016/j.soilbio.2020.108000

6.梁超, 朱雪峰. 2021. 土壤微生物碳泵储碳机制概论. 中国科学:地球科学, 51. https://engine.scichina.com/publisher/scp/journal/SSTe/doi/10.1360/SSTe-2020-0213?slug=fulltext

代表实验性研究

7.Zhu et al. 2018. The impacts of four potential bioenergy crops on soil carbon dynamics as shown by biomarker analyses and DRIFT spectroscopy. GCB Bioenergy. 10:489-500. https://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/gcbb.12520

8.Shao et al. 2018. Secondary successional forests undergo tightly-coupled changes in soil microbial community structure and soil organic matter. Soil Biology and Biochemistry. 128:56-65. https://doi.org/10.1016/j.soilbio.2018.10.004

9.Shao et al. 2019. Reforestation accelerates soil organic carbon accumulation: Evidence from microbial biomarkers. Soil Biology and Biochemistry. 2019. 131:182-190. https://doi.org/10.1016/j.soilbio.2019.01.012

10.Zhu et al. 2020. Microbial trade-off in soil organic carbon storage in a no-till continuous corn agroecosystem. European Journal of Soil Biology. 96:103146. https://doi.org/10.1016/j.ejsobi.2019.103146

11.Shao et al. 2021. Tradeoffs among microbial life history strategies influence the fate of microbial residues in subtropical forest soils. Soil Biology and Biochemistry. 153:108112. https://doi.org/10.1016/j.soilbio.2020.108112

12.Zheng et al. 2021. Turnover of gram-negative bacterial biomass-derived carbon through the microbial food web of an agricultural soil. Soil Biology and Biochemistry. 152:108070. https://doi.org/10.1016/j.soilbio.2020.108070

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