鸟类新知 | 白脸鸻的前世今生

2019年6月27日，中山大学的鸟类学者联同北京师范大学、中科院成都生物研究所、台湾东海大学、瑞士伯尔尼大学、香港大学、英国巴斯大学等院校的合作者一起，在国际进化生物学期刊BMC Evolutionary Biology发表题为“Genetic, phenotypic and ecological differentiation suggests incipient speciation in two Charadrius plovers along the Chinese coast(遗传、表型和生态学的差异显示中国沿海两种鸻类为正在形成的物种)”的论文【图1】，这篇文章认为“白脸鸻(Charadrius dealbatus)”应为独立的物种。

白脸鸻曾被认为是环颈鸻(Charadrius alexandrinus)的亚种，近些年，一些研究也曾提出，这种“长相古怪”的环颈鸻，或许应被确立为独立的物种。这种鸟的身世曲折，在命名和再发现的过程中，许多故事值得梳理。

▲【图1】发表论文

缘起渤海

我有幸在2002年“五一国际劳动节”假期，参加由湿地国际-中国办事处组织、澳洲资深观鸟者Mark Barter先生带队的黄渤海鸻鹬类调查队。Mark是一个观鸟者，热心东亚的鸻鹬类调查和保护工作，特别是上个时期初开始在中国的沿海调查迁徙鸻鹬类，目前研究水鸟的很多资深学者和保护区工作人员都与Mark有很好的私交，并且亲切地唤他做“老马”【图2】。我们调查队在海岸线上统计鸻鹬类的方法是，让每一个队员认领几个物种，然后通过单筒望远镜逐类清点数目。不过说起一种鸟来大家都很头疼，这就是环颈鸻。因为它的个头小、数量多，而且在滩涂上窜来窜去的，行踪不定，好像小老鼠一样。清点这种鸟，令人眼睛花，需要高超的计数的技巧和耐心。

▲【图2】Mark Barter先生在2005年在天津举行水鸟培训。左一为王标博士、左二为曹垒教授、右一为杨洪燕博士(供图：湿地国际)

看到大家都很怵这种鸟，老马开心地笑了。他一方面告诉大家一个出色的鸟类调查员不应该“挑肥拣瘦”，另一方面他也提到了环颈鸻的繁殖行为非常有趣，欧洲的学者开展了很多相关的工作，发现了这种鸟的雌鸟会抛弃雄鸟和它们的孩子，去寻找新配偶的“离婚”行为[1]。调查结束之后还让老马发给我几篇相关的环颈鸻论文。不过这之后，我一直从事雉类、雁鸭类的研究，与环颈鸻始终没有交集。

再续前缘

2012年底，我来到中山大学独立开展工作，我觉得要找一种鸟类开展长期的研究目标。我希望研究鸟种的标准符合分布广、形态多样、行为有趣这几点，环颈鸻恰好全部符合。

前文已经介绍了，环颈鸻这种小型的鸻类，数量很多。它们雌雄羽色二型，雄性的眼先具有黑色条，它的枕部栗红色，额头上有褐色的横带，雌性的羽色比雄性黯淡一些。环颈鸻分布真的很广，它们遍布欧亚大陆温带沿海和内陆的盐湖地区，北部繁殖区环颈鸻冬季迁徙到中、低纬度的湿地越冬。环颈鸻春夏季节在沿海、湖畔做巢，以昆虫、甲壳类动物以及软体动物为食。除了离婚行为，环颈鸻的亲鸟在孵卵期和育雏期遇到捕食者接近时，会耷拉着翅膀，好像受伤了一样，这是为了吸引天敌的注意力，引它们离开【图3】。上述的这些行为已经很有意思了，不过肯定还有更多的科学问题值得进行深入探讨。

▲【图3】正在拟伤的环颈鸻(摄影：阙品甲)

我们与英国巴斯大学长期研究环颈鸻的Tamás Székely教授建立了合作关系，建立了广东湛江和青海湖两个研究地点，在不同环境条件下研究环颈鸻的繁殖行为。同时，北师大张正旺教授团队中的阙品甲博士已经开始在渤海湾之滨的唐山南堡开展环颈鸻繁殖生态学的研究。近些年，上述研究者们发表了一系列有关环颈鸻存活率[2]、育幼行为[3]、性别比例[4]、生态毒理[5]的研究论文【图4】，论文的数据正是出自于这些研究地点的野外采集。

▲【图4】2017年国际宏观生态学著名期刊Global Ecology and Biogeography第三期的封面文章是有关小型鸻类孵卵节律的文章。

▲【图5】“Kouang-Tcheou-Wan”被翻译成“广州湾”，并不是广东省城“广州”，从老的地图上来看就是现在湛江市及其附近的海湾和岛屿(图片来自维基百科)。

在上个世纪30年，美国鸟类学家Delacour在广东被称为“Kouang-Tcheou-Wan”的区域，曾经采集过一批dealbatus亚种的环颈鸻[6]。“Kouang-Tcheou-Wan”被翻译成“广州湾”，而不是广东省城“广州”，从老的地图上来看，“广州湾”就是现在湛江市及其附近的海湾和岛屿【图5】。

顺着这个线索，我们自2014年开始，在湛江的东海岛研究分布在这里的环颈鸻dealbatus亚种。如今来看，它们并不是环颈鸻，而是 “白脸鸻”【图6】。

▲【图6】中山大学的鸟类学研究生们在湛江沿海开展白脸鸻繁殖生态学研究 (摄影：林鑫)。

白脸鸻的身世之谜

环颈鸻的dealbatus亚种为什么叫“白脸鸻”呢？

事情的来龙去脉要从1993年讲起。在东南亚的新加坡、马拉西亚、泰国和越南，不断有鸟友在冬季记录到一种长相古怪的“环颈鸻”。它们混在形态正常的“环颈鸻”中，整体的羽色偏浅，而且脸上缺少雄性环颈鸻眼先黑色的粗线【图7】。

▲【图7】拍摄于马来西亚的白脸鸻(来自于Kennerly et al. 2008, 拍摄者David Bakewell)。

2008年，旅居香港的英国观鸟者Peter Kennerly、David Bakewell和Philip Round在英国东方鸟类俱乐部(Oriental Bird Club)的期刊Forktail上撰文[6]指出【图8】，这些长相古怪的“环颈鸻”是环颈鸻的dealbatus亚种。这个亚种由英国鸟类学家Robert Swinhoe(斯文侯)1870年在英国的Ibis杂志描述和发表[7]，模式产地是福建厦门。“dealbatus”的意思就是浅色的、发白的。不过斯文侯在文章里并没有指定这个亚种的模式标本，所以Kennerly等选定了一号采自福建厦门的标本作为模式标本【图9】。不过从斯文侯采集的标本可以看出，他意识到在中国的东部沿海繁殖的环颈鸻可能有两个种群：一种是他在繁殖季在厦门沿海采集到的这种色浅的类型，另一种是他在冬天在东南和华南沿海采集到的色深的环颈鸻。在查阅了斯文侯采集的一系列标本之后，Peter Kennerly认为这些色浅的类群正是斯文侯描述的dealbatus亚种，于是给这个亚种的英文俗名是 “White-faced Plover”即“白脸鸻”。而这些色深的群体是繁殖区相对较北的环颈鸻的指名亚种。

但是这种鸟的身世还并没有被理清，鸟类学者对它们的认知走了弯路。1915年一篇由德国学者Enrst Hartert和苏格兰鸟类学者 Annie Jackson(编者注：她后来与“臭名昭著“的Richard Meinertzhagen上校结婚，与1928年死于枪杀，有人怀疑是她丈夫杀的？。有关Meinertzhagen的文章请参见朱磊的文章)撰写的有关鸻类分类的文章[8]，错误地把分布在整个中国东部沿海、台湾和日本的环颈鸻种群认为是dealbatus亚种。这可能是因为作者并没有仔细查看斯文侯采集的全部标本和论文，误以为亚洲东部的环颈鸻种群都是斯文侯描述的dealbatus亚种。这也是为什么在一些中文的著作中称“dealbatus亚种”为“华东亚种”。然而，斯文侯真正描述的“dealbatus亚种”委屈地偏安于中国东南沿海一隅，至到2008年在被旅居东亚的英国鸟人“挖”出来，它的真实身份才漫漫浮出水面。

▲【图8】Kennerley等在2008年发表的重要文献。

▲【图9】白脸鸻的选定模式标本(BMNH 96.7.1.559)保存于英国自然历史博物馆的鸟类分部。这个标本是Robert Swinhoe于1861年5月在福建厦门采集(来源于Kennerly et al 2008)。

白脸鸻是一个有效物种吗？

Peter Kennerly等的文章在亚洲观鸟界一石激起千层浪。理由很简单，观鸟者对于在东亚到中南半岛的漫长海岸线上能够增加这个可能的lifer(新的种类)有很大的兴趣。那么问题来了，白脸鸻的生态和行为与环颈鸻有什么差异呢？白脸鸻的地理分布区又在哪里？

根据Kennerly文章对于标本的描述，我们可以简单归纳一下两个物种的差别：白脸鸻体色偏浅，在繁殖季节缺少环颈鸻眼先的黑线【图10】。但是严格讲这样的羽色不能简单地称之为是繁殖羽，仅仅是一个阶段的“替换羽”(alternate plumage)。

白脸鸻的喙比环颈鸻明显偏长，跗跖看上去也偏长。它们的替换羽雄性头顶的枕部的栗红色在两个物种之间也有细微的差别【图10】。此外，环颈鸻主要在沿海的泥滩上觅食，在堤坝上和偏内陆的盐池、盐湖岸边做巢；白脸鸻则喜欢在沿海的沙滩上觅食，在潮上带做巢【图11】。

根据这些标本的记录，Kennerly它们也推测出这两个物种大致的分布范围。他们推测白脸鸻分布在中国福建至中南半岛的海岸线。而环颈鸻的繁殖地分布在更靠北的海岸线上。在非繁殖季，两者在一些海岸会有同域分布【图12】。当然上述描述的特征和栖息地偏好都是相对的，单凭某方面信息很难确定种类，需要综合时空分布和形态特征进行判断。

▲【图10】白脸鸻与环颈鸻的比较（上左：雄性环颈鸻拿在手中；上中：雄性环颈鸻在野外；上右：环颈鸻与白脸鸻站在一起(Smith Sutibut)，下左：雄性白脸鸻(3月的个体)拿在手中；下中：雄性环颈鸻在野外(5月的个体)；下右：雌性白脸鸻在手中(阙品甲)，除标明作者之外，其余图片摄影者为Jonathan Martinez）。

▲【图11】自动相机拍摄到在湛江沿海沙滩上孵卵的雌性白脸鸻(供图：林鑫)。

上述的这些形态、行为和栖息地的差异让人相信白脸鸻的独特性，不仅仅是环颈鸻的亚种，很有可能是一个独立的物种。为了验证这一观点，来自多国的学者在2011年在PLoS ONE杂志撰文[9]，比较白脸鸻与环颈鸻的遗传差异。这项研究使用的是从野外采样和博物馆标本提取的DNA，其中白脸鸻的样本来自中国沿海的3个地点的标本样本。这项研究发现了两者非常微小的遗传差异，使得作者认为白脸鸻是一个非常年轻的、处于分化中的物种。

▲【图12】白脸鸻标本和野外记录的地点，实心黑色的是标本采集地，空心的点是野外观察记录(来源于Kennerly et al.2008)。

2011年的这项研究取得白脸鸻样品的区域有限，似乎并不能为白脸鸻是否是一个独立物种提供圆满的答案。虽然国际鸟盟的物种名录已经把白脸鸻作为了单独的物种[10]，但是国际鸟类学家联盟的“世界鸟类名录”却仍以亚种待之[11]。我想着或许还是对于两者之间的差异性存在疑虑。

为此，我们自2014年起系统性在中国沿海的滩涂上收集环颈鸻和白脸鸻的DNA、羽毛样本和量度数据。我们的足迹从渤海之滨，一直到达北部湾，还包括台湾、海南等岛屿，以及内陆的青海湖【图13】。我们使用了更多的分子遗传标记、还使用生态位模型推演两个物种历史分布区的变化，使用稳定同位素技术来确定两者可能的食性差异，以期从更多的角度揭示白脸鸻与环颈鸻的差异[12]。

▲【图13】我们研究的取样地点，蓝色和黄色的点各表明环颈鸻和白脸鸻的分布地点(来自Wang et al 2019)。

研究结果从更大的样本数量和地理尺度证实了白脸鸻与环颈鸻存在较小但稳定的遗传差异，这两者的分化时间仅有几十万年。我们也认同，白脸鸻是一个正在分化的物种。但是两者具有显著的形态差异，以及由稳定同位素反映出来的食性差异。这两个物种在中国沿海的繁殖地分界线在浙江与福建交界附近。而且多数北方环颈鸻种群中存在少量迁移或杂交的白脸鸻个体。

两个物种在中国沿海的滩涂上悄然发生着分化，我们的生态位模型模拟的结果显示，环颈鸻和白脸鸻这两个物种在第四纪冰期的某个阶段，可能由于台湾与大陆之间的路桥？而产生隔离？经过独立的演化阶段。但当两者间路桥随着间冰期海平面上升消失后，两者可能又会小部分个体之间的融合(点击此处下载论文)。

尽管生殖隔离曾是判定“生物学种”成立的“金标准”。但是在自然环境中验证生殖隔离机制是非常困难的。而且在很多鸟类中姊妹种之间在自然界是可以发生杂交现象的，比如鸭雁类、鸥类和鸻鹬类。不过有没有杂交的后代并不能影响对于对于物种的判定，而取决于使用怎么样的物种定义。

在我们的文章里面使用了基于整合分类学证据的“普遍谱系物种概念”(General Lineage Concept of Species)[13]。这个概念更加看重物种是独立演化的复合种群。基于这样的观点，我们提出白脸鸻是一个独立物种的观点。另外出于保护生物学的考虑，中国的沿海滩涂正面临着填海的巨大威胁。而白脸鸻正是中国亚热带至热带沿海和岛屿滩涂少有的繁殖鸻鹬类。把dealbatus亚种提升为独立的物种也能推动对它的研究和栖息地保护工作。

后记

也许在不久的将来，各种世界鸟类名录对它是否作为一个独立的物种已不存在争议，曾经在中国东南沿海见过dealbatus亚种的的观鸟者也会窃喜轻松“躺新(an armchair tick)”。对于白脸鸻的研究则方兴未艾，它与白脸鸻到底有哪些基因上的差异[14-15]，白脸鸻究竟是如何适应热带海滩的环境和繁殖【图14】，都是值得研究的话题。一个令人关注的问题是，中国东部乃至东南亚的沿海滩涂还是濒危物种勺嘴鹬(Calidris pygmaea)的迁徙停歇和越冬地。勺嘴鹬和白脸鸻、环颈鸻体型相当，利用相同的觅食地，取食相近的食物【图15】。我们近期的研究工作揭示：有机和重金属污染物在白脸鸻、环颈鸻体内存在一定水平的富集。这为沿海滩涂觅食栖息地的质量监测和勺嘴鹬非繁殖期觅食地的保护提供指示和借鉴作用。

▲【图14】在湛江沿海沙滩上的白脸鸻的巢与卵(供图：林鑫)

▲【图15】勺嘴鹬(摄影：李东明)

相貌平平的白脸鸻在东亚的滩涂上演化、生活了几十万年，人类发现它超过了150年。尽管它曾长期消失在我们的视野，好奇心驱使着关心它的人们在十年时间内去认识它的前世，好奇心也会继续让我们坚持探究它的今生。

致谢：除作者外，为这项研究工作提供过帮助的朋友已经在论文中进行感谢。此外感谢朱磊、高新宇对本文的修改建议。

作者系中山大学生命科学学院副教授，博士生导师，长期开展鸟类生态与进化生物学的研究工作。

*参考文献：

[1] Szekely, T., & Cuthill, I. C. (2000). Trade-off between mating opportunities and parental care: brood desertion by female Kentish plovers. Proceedings of the Royal Society of London. Series B: Biological Sciences, 267(1457), 2087-2092.

[2] Que, P., Chang, Y., Eberhart-Phillips, L., Liu, Y., Székely, T., & Zhang, Z. (2015). Low nest survival of a breeding shorebird in Bohai Bay, China. Journal of Ornithology, 156(1), 297-307.

[3] Vincze, O., Kosztolányi, A., Barta, Z., Küpper, C., Alrashidi, M., Amat, J. A., ... & Cruz‐López, M. (2017). Parental cooperation in a changing climate: fluctuating environments predict shifts in care division. Global ecology and biogeography, 26(3), 347-358.

[4] Que, P., Székely, T., Wang, P., Lu, Q., Lei, W., Liu, Y., & Zhang, Z. (2019). Offspring sex ratio is unrelated to parental quality and time of breeding in a multiple-breeding shorebird. Journal of Ornithology, 160(2), 443-452.

[5] Wang, D., Zheng, S., Wang, P., Matsiko, J., Sun, H., Hao, Y., ... & Zhang, Q. (2019). Effects of migration and reproduction on the variation in persistent organic pollutant levels in Kentish Plovers from Cangzhou Wetland, China. Science of the Total Environment, 670, 122-128.

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[7] Swinhoe R. On the plovers of the genus Aegialites found in China; 1870.

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[9] Rheindt, F. E., Székely, T., Edwards, S. V., Lee, P. L., Burke, T., Kennerley, P. R., ... & Liu, W. T. (2011). Conflict between genetic and phenotypic differentiation: the evolutionary history of a ‘lost and rediscovered’shorebird. PLoS One, 6(11), e26995.

[10] del Hoyo J, Collar N, Kirwan GM, Sharpe CJ. White-faced Plover (Charadrius dealbatus). In: del Hoyo J, Elliott A, Sargatal J, Christie DA, de Juana E (editors). Handbook of the Birds of the World Alive. Lynx Edicions, Barcelona. 2019. Retrieved from https://www.hbw.com/node/467300.

[11] Gill, F & D Donsker (Eds). 2019. IOC World Bird List (v9.2). doi :  10.14344/IOC.ML.9.2.

[12] Wang, X., Que, P., Heckel, G., Hu, J., Zhang, X., Chiang, C. Y., ... & Pagani-Núñez, E. (2019). Genetic, phenotypic and ecological differentiation suggests incipient speciation in two Charadrius plovers along the Chinese coast. BMC Evolutionary Biology, 19(1), 135.

[13] De Queiroz K. The general lineage concept of species, species criteria, and the process of speciation. In: Howard DJ, Berlocher SH, editors. Endless forms: species and speciation. New York: Oxford University Press; 1998. p. 57–75.

[14] Sadanandan, K. R., Küpper, C., Low, G. W., Yao, C. T., Li, Y., Xu, T., ... & Wu, S. (2019). Population divergence and gene flow in two East Asian shorebirds on the verge of speciation. Scientific Reports, 9(1), 8546.

[15] Wang, X., Maher, K. H., Zhang, N., Que, P., Zheng, C., Liu, S., ... & Zhang, Z. (2019). Demographic histories and genome-wide patterns of divergence in incipient species of shorebirds. bioRxiv, 559633.

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