Nature Plants | 转向黑暗面！研究揭示兰花真菌异养的进化机制！解答百年来的争议！

大多数开花植物（约40万种）是自养的，通过光合作用获得化学能，但<2%是异养的，从其他来源获得能量。其中4500种是寄生的，全部或部分从其他绿色植物获得碳、水和基本营养。另外515种是完全的真菌异养植物（MHPs），它们已经"转向黑暗面"，在其一生中从地下真菌中获得碳、水和营养物质。大多数MHPs寄生在菌根真菌中，这些真菌从它们的绿色植物共生者那里获得碳；少数寄生在腐烂木材或落叶的真菌中。MHPs已经进化了45次以上，大部分在单子叶植物中，包括30次起源于大型兰科植物，其所有物种在种子发芽和无叶原球茎的早期生长过程中都有短暂的真菌异养。真菌异养与单子叶植物的紧密联系可能是由于它们只产生主根，因为真菌异养被限制在具有这种根的植物上。但是，人们对真菌异养进化过程中的遗传变化仍不完全了解。

2022年4月21日，国际权威学术期刊Nature Plants发表了中国福建农林大学刘仲健和兰思仁团队的最新相关研究成果，题为Genomes of leafy and leafless Platanthera orchids illuminate the evolution of mycoheterotrophy的研究论文。国立成功大学蔡文杰和比利时根特大学Yves Van de Peer为论文的通讯作者。研究人员提出了对两种具有菌类植物的基因组分析，揭示了可能形成菌类植物进化的核基因组和基因表达的改变。

在过去的十年中，已经了解了很多关于叶绿体基因组的遗传变化，这些变化与部分或完全丧失光合作用有关，因为真菌异养的演变。在兰花属珊瑚兰中，质体基因棘轮序列的丢失与从完全自养到部分真菌异养再到完全真菌异养的过渡有关，在一些寄生植物中也有相似之处。首先，质体ndh基因变得有缺陷或丢失，导致大多数光合作用基因（例如psb、rbcL）的丢失，然后是rpo（质体RNA聚合酶），然后是atp（质体ATP合成酶），然后是其他基因。科研人员最近根据对部分和全部MHPs的调查证实了这一模式，但发现基因损失的概率序列更大。

为了解决当植物成为真菌异养时，核基因组会发生什么变化，科研人员从两个密切相关的兰花物种的基因组和转录组中寻找线索：多叶、部分真菌异养的紫金舌唇兰和无叶、完全真菌异养的广东舌唇兰（图1）。核基因组和核基因表达的变化可以通过改变植物结构和核编码的光合作用酶的序列或通过改变与真菌宿主的能量通量来影响真菌异养。比较绿色自养植物与密切相关的部分和完全MHPs的基因组和表达差异，可以提供令人振奋的见解，了解支配真菌异养进化的基因变化。

图1：两种真菌异养兰花

科研人员证明了随着真菌异养的增加，光合作用基因的损失越来越大；大多数光感受蛋白和生长素转运蛋白基因的缺失；在无根的完全MHP中，调节根部发育的转录因子的损失；以及在MHP物种的原球茎中海藻糖酶基因的增强表达和在成年中的持续表达。科研人员提出，增加海藻糖酶的表达可能是许多（尽管不是所有）MHPs的一个关键创新。海藻糖是一种二糖，被真菌用来储存和运输碳，就像蔗糖，另一种葡萄糖二糖，被植物使用一样。外生菌根真菌经常将海藻糖转移到真菌异养兰花中。海藻糖酶在MHP中的高表达使它们能够消化海藻糖并将其重新合成为蔗糖供内部使用。因此，海藻糖酶的高表达可能是一种关键的适应性，使一个略微真菌异养的祖先能够从真菌那里劫持海藻糖，并有利于进化出更多增强该通量的性状。海藻糖酶表达的提高也会使内部的海藻糖水平保持在较低的水平，使其继续用于信号传递。将海藻糖酶的表达从原球茎扩展到幼年植物，是成年兰花真菌异养进化的一个简单途径。然而，海藻糖并不是所有真菌异养领域的代币。与完全真菌异养的天麻相关的真菌与该兰花交换蔗糖，天麻表达两个蔗糖转运基因。

完全的MHPs天麻和广东舌唇兰经历了类似光合作用基因的大量损失，其中天麻的损失更大。科研人员将这一差异归因于与天麻相比，广东舌唇兰的光合作用丢失更晚（5百万年前与55百万年前）。它们失去的大多数糖转运基因（比任何其他被调查的兰花物种都多）可能有助于这些物种从它们的真菌宿主那里扣留糖。两者都失去了对蓝光有反应的隐花色素（在它们浓密的阴影栖息地不常见），但保留了其他光感受因子，可以在暗光下调节发育。这两个完全的MHP已经失去了三个PIN1基因中的两个，这可能导致了叶片的损失。

黑暗的地方会减少光合作用的收入，这就很容易理解为什么它们可能有利于某种形式的真菌异养。然而，为什么阳光充足的地方不会也有利于部分MHPs？据推测，答案是通过光合作用获得的碳通量比通过真菌寄生获得的碳通量大，而且随着MHPs变得更加普遍，选择越来越倾向于真菌抗性的进化。相反，为什么阴暗的地方会有利于光合作用能力的完全丧失？光合作用在低光照水平下会下降。在足够黑暗的条件下，投资于叶和根以获取所需的水和养分的收益将低于全部投资于真菌异养。该阈值光照水平必须位于或略高于生态补偿点，即光合作用在整个植物水平上等于呼吸作用和建造成本的光照水平；在该阈值以下，真菌异养可以提供比光捕获提供的零或极少量的净能量。较高的植物有较高的生态补偿点，因为它们分配给茎部组织的能量较多。这可能解释了为什么没有完全的MHP是高大的木本植物，因为否则它们将需要从其真菌宿主那里获得大量的和不可用的碳通量。

图：兰花真菌异养的潜在分子机制

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