Cell/土传遗产
题目：The Soil-Borne Legacy 土传遗产
期刊：Cell (2018)
IF：31.6
单位：乌得勒支大学理学院
通讯作者：Peter A.H.M. Bakker
目的与意义：植物在很大程度上依赖于它们的根微生物群来吸收养分和抵御胁迫。最近的研究揭示了植物有益微生物组在植物逆境反应的装配。为了促进持久的作物生产，破译形成微生物群的驱动力至关重要。
图1注：土传遗产：根微生物组的管理。在生物胁迫的感知下，植物通过调整其根分泌物剖面作出反应。根系分泌物可以直接缓解压力，例如，通过提高养分的有效性，但也会影响根系微生物群。通过分泌刺激性和选择性代谢产物的混合物，植物可以调节根际的微生物组，根际是受根影响的根周围土壤区域。不同的生物、非生物和营养胁迫反应相互协调，以刺激植物最迫切需要的微生物功能。促进的微生物群成员可以帮助植物吸收养分和水分，或者保护植物免受入侵物种的侵害，它们也可以作为植物所经历的不利条件的信号，这样，微生物群就可以形成一种土壤遗产，造福于下一代植物。插图：Jan Karen Campbell。
引言：根际微生物群扩展了植物超出想象的功能。在对植物微生物组的高通量分子分析方面，令人兴奋的进展表明，微生物组的关键功能是提高养分吸收、改善根系结构、保护宿主免受生物和非生物胁迫。目前，形成植物寄主与其有益微生物群落成员之间共同进化的生命过程逐渐浮出水面。植物进化出适应策略，利用根相关微生物群优化营养获取和免疫。有关机制和植物遗传途径的知识为我们未来作物的可持续微生物改良提供了巨大的潜力。
1. 抑病土壤与“呼救假说”
目前最深入研究的微生物功能之一是保护宿主免受传染病的侵害。最近一项对普通豆类的研究表明，根际微生物群为抵御土壤真菌病原镰刀菌（Fusarium oxysporum）提供了第一道防线（1其实Mendes2010年在Science上就发表了Deciphering the Rhizosphere Microbiome for Disease-Suppressive Bacteria，主要观点是根际微生物组在抵抗病原菌方面所做出的独特贡献）。抗镰刀菌基因型在其根际支持了更多的特定植物有益科，包括假单胞菌科和芽孢杆菌科。此外，宏基因组分析表明，抗镰刀菌基因型的根际细菌群落中富含编码抗真菌特性的生物合成基因，如吩嗪和鼠李糖脂(1)。根际微生物群的保护作用因发现抑制病害的土壤而广为人知，这种土壤通常在单一栽培作物中发育，以应对严重的病害爆发（2在这篇Science中Raaijmakers提出土壤记忆/遗传图2）。
图2注：防线。如果病原体能够绕过土壤和植物的基本防御系统，就可能发生严重的疾病爆发。这种疾病的爆发可以持续数年，但最终会丰富土壤和植物微生物群中的特定微生物群和病原抑制特性。这种特异性的抑制作用可以消失，但在原寄主植物和诱导病原体存在下迅速恢复。这些图片显示了植物暴露在一种真菌病原菌的土壤中，这种真菌病原菌有利于疾病的发生和抑制。在拮抗微生物群落丰度低的有利土壤中，真菌病原菌引起病害（左），而在拮抗微生物群落丰度高的抑制土壤中，大多数幼苗保持健康（右）。
这些土壤积累了保护植物的微生物群，保护后代植物免受引发抑制的病原体的侵害。富含抗病土壤及其植物保护代谢物的特定微生物很少被发现（2）。例如，在对真菌病原菌立枯丝核菌（Rhizoctonia solani）有抑制作用的土壤中，甜菜根际微生物群富集于草酸杆菌科、伯克霍尔德菌科、鞘氨醇杆菌科和鞘氨醇单胞菌科，而代表抗真菌活性的应激相关细菌基因则特别上调（3，图3）。据推测，立枯丝核菌侵染可以影响受侵染植物的微生物组分，从而增强根际微生物群落的抗真菌活性，从而限制病原菌的生长。目前尚不清楚疾病介导对微生物组分和活性的影响是否是致病性代谢物的直接影响，例如，抗菌草酸的产生，或是通过致病性引起的根分泌物剖面的变化间接介导的。
图3注：说明真菌病原体入侵期间在病害抑制土壤中生长的植物根际发生的事件序列（A到E）的模型。描述了限制真菌生长和植物感染的微生物群落组成和活性的变化。
在最近的一项研究中（图4），研究了叶片病原菌感染对根际微生物的影响，排除了病原菌可能对根际微生物的直接影响。将霜霉病病原菌Hyaloperonospora ara-bidopsidis接种到拟南芥叶片，可使根际微生物群落中的微杆菌、寡养单胞菌和黄单胞菌富集（4）。当作为一个合成的联合体应用于土壤时，所招募的细菌通过诱导的系统抗性开始保护拟南芥免受地上霜霉病感染，一种特性良好的抗病机制，在这种机制中，植物免疫系统被系统地激发，以增强对多种植物病原体的防御能力（5）。有趣的是，用受霜霉病感染的植物对土壤进行预处理，导致在该预处理土壤上生长的下一代植物对该疾病的易感性降低（1）。因此，当植物受到病原体的侵袭时，它们可以从根部微生物群中“呼救”，从而选择性地富集植物保护微生物和土壤中的微生物活性。这种土传遗产或抑制性土壤记忆（2）有利于在同一土壤上生长的后代植物。
图4注：土壤介导的Hpa感染植物对随后植物群体抗病性的影响实验的示意图。（1°）用Hpa（H）孢子悬浮液或模拟处理（M）接种拟南芥幼苗或未播种土壤（U）。接种后7天，移除地上部分，然后在剩余的土壤上种植第二批（2°）拟南芥植株。在预处理或未处理土壤中生长2周后，接种或不接种Hpa。通过计算接种后7天产生的Hpa孢子数量来量化疾病的严重程度。显示在指定预处理土壤上生长的植物产生的Hpa孢子数量的箱图。经Tukey's检验方差分析，不同字母表示差异有统计学意义（P<0.05）。红色加号表示每次治疗10次重复的平均值。黑点代表各自的复制值，实验4次重复，结果相似。
2.根际微生物激素调节
植物免疫系统在叶面病原菌侵染下的激活导致根际微生物群的变化，表明植物免疫信号转导与根际微生物群的装配具有功能联系。一旦受到微生物病原体的感染，植物就会激活防御反应，其中水杨酸（SA）和茉莉酸（JA）起着关键作用（图4）。SA对于抵御以活宿主细胞为食的生物营养性病原体（如霜霉病病原体H.arabidopsidis）至关重要。在对SA缺陷拟南芥突变体的研究中，发现SA信号缺陷导致了根微生物群的改变，这可能是由于SA依赖的根分泌物分布的差异所致(6)。JA对昆虫食草动物和坏死性病原体的免疫应答是必需的。JA信号突变株的根系微生物组成和根系分泌物剖面与野生型植物明显不同，表明JA信号参与了根际微生物组的组装（7）。因此，植物根系分泌的激素依赖次生代谢产物在植物免疫系统与根系微生物之间的交流中具有重要作用【最近南农沈其荣团队在Microbiome上发表Root exudates drive the soil-borne legacy of aboveground pathogen infection根系分泌物驱动地上部病原体感染土壤遗产图5，主要结论是病原菌入侵后形成的土壤遗产通过诱导植物产生茉莉酸来提高植物抗逆水平，通过改变根系分泌物（增加氨基酸与长链有机酸含量）来调控土壤微生物组增强抑病能力】。
图5注：叶面病原菌诱导土壤遗传的机理模型。首先，前代植物将根系分泌物释放到土壤中，以控制土壤微生物群落动态，并在受到叶病原菌攻击时吸收有益的微生物。由此产生的变化会引起新植物的表型变化（如激素水平）以适应病原体的侵袭。
3.微生物装配中营养应激驱动力
不仅免疫反应影响根微生物群，干旱也可以显著改变根微生物组分的组成，对根内的内生群落影响最大，表明干旱对根微生物组分的影响也是植物介导的（8）。耐人寻味的是，干旱和其他非生物胁迫反应被认为与植物免疫相互作用。最近，有研究证明植物对营养线索的反应，与植物免疫反应相互作用特别是磷饥饿，，以协调根微生物群落的结构，为其自身利益服务（9）。研究表明，磷酸饥饿反应的主转录调节因子PHR1通过与SA和JA响应基因的启动子结合而负调节免疫，从而将营养胁迫优先于植物防御。有趣的是，一个合成的、根源性的细菌群落增强了PHR1的活性，这表明营养吸收、植物免疫和微生物群之间存在着复杂的相互作用。
酸盐饥饿反应涉及基因表达的巨大变化（9），导致质子和主要代谢物（如有机酸）的排泄，直接影响磷酸盐的可用性（10）。此外，次级代谢物如硫代葡萄糖苷的生物合成被改变，导致根微生物组分的改变，进而间接调节磷酸盐的有效性（10）。有趣的是，这种适应性根系分泌变化与铁缺乏，另一种与植物免疫和根系微生物群相关的营养应激反应所引发的变化相似（5）。转录因子MYB72被认为是一个重要的调节因子，可以调节铁的吸收和根际细菌介导的系统免疫。因此，植物遗传途径调节营养和防御协调地形成根际植物微生物群相互作用，这是一种适应性植物策略的一部分，可能有助于优化植物在自然界的生存。
4. 未来展望，宣告遗产
植物似乎采用了一种适应性的生命策略已经与微生物伙伴共同进化，在这种策略中，它们选择根微生物组的有益功能。今后重要的研究目标将是解决调节植物免疫和养分获取的遗传途径以及如何协调微生物性状的选择。根与根-土界面微生物之间的化学反应在微生物的装配中是必不可少的。事实上，最近的研究结果突出表明，根分泌物是根际微生物选择、增殖和相互作用的关键因素（4）。然而，到目前为止，我们对特定植物根系分泌物如何形成对植物有利的微生物群的认识还很有限。根代谢产物生物合成和运输水平的调控是可能的，但迄今为止，只有少数生物合成途径和相应的转运子被描述出来（11）。在精心设计的实验中，结合宏基因组学、宏转录组学和根代谢组学方法，我们可以深入了解塑造土壤微生物遗产的植物线索和特征，从而了解植物如何在通常恶劣的环境下，招募其微生物群以最大限度地提高营养和防御能力条件。然后，通过引入特定的微生物联合体，结合微生物群优化的植物基因型，通过减少化学农药和化肥的投入，维持其种群和活动，提高作物产量，可以在农业中明智地利用土壤遗产。
这篇文章可读性很高，除了本身以外，他的参考文献也附出来供大家阅读，值得注意的是引文中有多篇是荷兰瓦赫宁根大学教授Raaijmakers的文章。2019年他在Science上发表了Pathogen-induced activation of disease-suppressive functions in the endophytic root microbiome病原菌诱导根内生微生物组抵抗病害功能，表明在抗病过程中根内微生物组发挥着重要作用。由此我认为当病原菌侵染时，植物介导微生物组开始进行一系列的防御反馈活动
一、根际（第一道防线）
1.释放根系分泌物招募有益菌与病原菌生态位竞争。
2.有益菌通过特殊的代谢途径抑制病原菌的生长与侵染。
3.共同激活根际中的其他微生物组反应，以防止真菌入侵者。
二、根内微生物（第二道防线）
1.在病原体入侵时，一些在植物根内富集，存在营养上的竞争。
2.特殊次级代谢物生物的合成抑制病原菌生长以及降解病原菌。
三、土壤遗产
1.根际与根内（部分）有益微生物来源于土壤。
2.形成的“土壤遗产”会帮助在相同地点种植的同种后代作物抵御同种病原菌入侵。
参考文献
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