The Innovation | 疣猴开发后肠功能适应低温

导 读

金丝猴是疣猴亚科中分布最北、经历最长冬季和低温的物种。它们在冬季需要两倍于春季的能量消耗，而冬季仅有树皮和地衣等高纤维食物可供采食。近日，西北大学李保国、郭松涛团队对金丝猴消化系统的纤维降解、微生物功能和消化道结构进行整合分析，揭示了金丝猴后肠有助于其从高纤维食物获取额外能量的低温适应机理。该成果以Report形式在线发表于The Innovation期刊。

图1 图文摘要

哺乳动物通常自身并不产生降解纤维的消化酶，要依靠肠道微生物将结构性碳水化合物代谢为短链脂肪酸之后才能消化和吸收。因此，不同的物种演化出了多样的适应性特征以提高肠道共生微生物的消化效能，比如通过前肠（即胃）、盲肠或结肠，或通过反刍行为等。疣猴类物种虽然具有类似反刍动物的多囊的胃，用以消化常绿植物环境中的叶性食物，但是在将近半年的落叶期环境中生活的金丝猴则需摄入更多的树皮等高纤维食物（图2），且面临低温的挑战。我们前期对其进行了行为学研究，发现它们冬季行为活跃，能耗巨大；虽然经历冬季，但体重下降不大。那么，它们冬季的能量从何而来呢？

图2 冬季大量采食树皮和地衣

我们整合分析了秦岭金丝猴消化道结构、食物纤维降解率、纤维素酶的活性水平和肠道微生物的组成及功能，探究其前后肠的消化机能和获能机制。

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金丝猴的消化道形态和食物消化率分析

我们测量了金丝猴各个消化道腔室的体积，结合已有的47种灵长类的数据与我们的测量结果进行了回归分析。结果发现，金丝猴的胃和盲肠与其它疣猴一样，体积并没有异常，但其大肠容积却相对较大（图3），前后肠均有纤维消化酶活反应，且纤维在前后肠部位均可被降解。

图3 金丝猴在48个灵长类物种中大肠容积的相对关系（红色三角为疣猴亚科物种，红色实心三角为金丝猴）

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野生金丝猴的肠道微生物组成和功能分析

我们对金丝猴肠道微生物进行了16S rRNA基因和宏基因组测序分析，发现前后肠内细菌的组成和功能特征具有显著性差异（图4）。

图4 前后肠微生物组成和功能分析：

左图为16S菌种主坐标PCoA分析(PERMANOVA, P < 0.001)；右图为基于GH家族基因丰度的对应排序分析（CA）

在微生物扩增子测序变异（ASV）和属水平，后肠的微生物群落组成都比前肠更加多样（图5）。同时网络分析显示，虽然前肠有较少的细菌种属，但前肠各微生物之间拥有更高的连接性和协同（正）相关关系（图6）。我们发现39个菌属在后肠中丰度显著高于前肠，只有7个菌属丰度在前肠中显著高于后肠且都是代谢碳水化合物的细菌属。类似的情况也发生在科水平，宏基因组分析也显示了相似的结果。我们进一步发现，其中137个KEGG通路的丰度在前后肠当中呈显著性差异，后肠的功能基因更多，丰度也更高。从消化功能上来看，前后肠在代谢蛋白质、结构性碳水化合物等复杂化合物方面呈现互补和协同作用。比如，消化碳水化合物以及多糖、五碳糖和葡萄糖醛酸代谢的基因，在前肠中更加富集，而代谢淀粉、蔗糖、肽聚糖、果糖和甘露糖、氨基糖和核糖的通路相关基因在后肠丰度更高。

图5 前、后肠微生物群落的香农多样性对比

虽然微生物分析显示后肠包含更多样的微生物种类和丰度，但是前肠的纤维素和半纤维素降解率都更高，纤维素酶的活性也更强。网络分析结果更好地解释了这一现象：前肠包含更加特化的功能群落。前肠的细菌种属较少，不过这些细菌之间连接更紧密，正向协同关系也更多。这些结果提示，前肠的微生物群落的功能可能更加专一和高效，后肠作为补充具有更广泛的代谢功能，充分地提高金丝猴对营养成分的吸收。

图6 前、后肠微生物群落在属水平的相对丰度相关性网络图：红/蓝色连线分别表示菌属之间正/负相关关系

总结与展望

后肠结构和功能的新发现，说明金丝猴或可通过增加后肠对高纤维食物的降解和利用功能，补充前肠从高纤维食物中获能，让疣猴类物种也能适应低温和落叶森林环境。该研究结果还说明以疣猴为代表的食叶灵长类动物前后肠道微生物组成存在较大差异，这一结果对于利用粪便做肠道微生物适应性和协同演化的研究具有重要的参考意义：开展宿主和肠道微生物的协同演化研究，需要同时重视后肠和前肠的消化道微生物组成和功能演化。

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原文链接：https://www.cell.com/the-innovation/fulltext/S2666-6758(22)00003-0

本文内容来自Cell Press合作期刊The Innovation第三卷第二期以Report发表的“Specialized digestive adaptations within the hindgut of a colobine monkey” (投稿: 2021-06-22；接收: 2022-01-12；在线刊出: 2022-01-17)。

DOI: https://doi.org/10.1016/j.xinn.2022.100207

引用格式：Liu R., Amato K., Hou R., et al. (2022). Specialized digestive adaptations within the hindgut of a colobine monkey. The Innovation. 3(2),100207.

作者简介

刘 睿，本科就读于陕西师范大学物理学院，2017年在中国农业大学生物学院取得博士学位，目前在西北大学生命科学学院从事博士后研究。曾任职基因测序公司从事研发工作。研究领域为群体遗传学与基因组学、动物驯化、肠道微生物，偏重于方法学与分析技术。

郭松涛，西北大学生命科学学院教授。国际灵长类学会会刊International Journal of Primatology副主编、中国动物学会灵长类学会秘书长、国际动物学会灵长类专家组组长。长期从事动物学生态学、保护生物学、行为生态领域的教学与研究工作。主持多项国家自然科学基金项目、陕西省杰出青年项目，陕西省科技厅重点基础科研项目等科研课题，培养数名学生在本领域成为后起之秀。2020年获得中国动物学会第一届长隆奖（新星奖）称号。

李保国，西北大学教授、博士生导师，全国优秀科技工作者。现任中国动物学会灵长类学分会理事长、中国动物学会副理事长，中华人民共和国濒危科学委员会委员、《Current Zoology》、《Integrative Zoology》、《Primates》等国际杂志的副主编。曾任中国科学院西安分院副院长、西北大学生命科学学院院长、陕西省动物研究所所长，是日本京都大学、新西兰梅西大学客座教授。主要从事灵长类行为生态及其保护方面研究，主持国家自然科学基金重点项目、科技部重大研发计划专项、国际科研合作项目等项目，在Science Advance、Nature Communications、Current Biology等国际著名刊物上发表论文150余篇，获得陕西省科学技术一等奖。

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The Innovation 是一本由青年科学家与Cell Press于2020年共同创办的综合性英文学术期刊：向科学界展示鼓舞人心的跨学科发现，鼓励研究人员专注于科学的本质和自由探索的初心。作者们来自全球29个国家；每期1/3-1/4通讯作者来自海外；已被78个国家作者引用。目前有190位编委会成员，来自21个国家；50%编委来自海外；包含1位诺贝尔奖获得者，31位各国院士；领域覆盖全部自然科学。The Innovation已被DOAJ，ADS，Scopus，PubMed等数据库收录。

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