迈向生态进化动力学

导语

我们可能正站在理解一个新耦合理论的门槛上，即生态动力学和进化动力学的完全融合。这将加深人们对有机体多样性以及与许多紧迫的应用问题有关的理解。

Karl Sigmund、Robert D. Holt | 作者

赵雨亭 | 译者

刘培源 | 审校

邓一雪 | 编辑

1. 对进化的直观感受

正如生物学家安德鲁·亨德利（Andrew Hendry）所云：“关于生态和进化的研究计划一直如胶似漆，但是从未真正在一起”[1]。它们之间的纠缠也构成了两个领域的理论基础。粗略地说，第一个人口生态学数学模型已有一个世纪的历史，而演化博弈理论的第一场波澜则可追溯到半个世纪前。然而，长期以来一直期望这些领域的无缝融合[2]仍在进行中[3]。

最近一篇发表于美国国家科学院院刊 PNAS 的论文中，挪威科技大学的Grunert等人[4]沿着这条路径推进了宝贵的一步。该文分析了在物种相互作用下，生态波动的环境中进化稳定性的条件，并为更深入地研究生态进化动力学指明了道路。

论文题目：Evolutionarily stable strategies in stable and periodically fluctuating populations: The Rosenzweig–MacArthur predator–prey model论文地址：https://www.pnas.org/content/118/4/e2017463118

捕食者和猎物数量的波动引发了生态学中应用的数学方法。结论似乎显而易见：猎物越多，掠食者顺利繁衍生息。它们线性相关。然而，猎物很快减少。随着猎物的减少，捕食者数量随之下降。捕食者减少，猎物数量又会增加。因此，捕食者的生命活动质量再次得到提升。依此类推，循环持续进行。仅依靠直觉，人们也可以很清楚，这样的反馈回路具有重要意义。

确实，许多关于捕食者与猎物相互作用的记录，其中一些可以追溯到哈德逊湾公司（Hudson's Bay Company，加拿大一家老牌连锁百货公司）；而另一些则无可争议地出现在最新科研进展中，显示出与这种直觉一致的稳定且有规律的波动。对于这种波动，尽管从繁育本能到生态潮流都有众多解释，但科研人员首先考虑的是捕食关系。

图1. 捕食者与猎物（图源：pixabay）

2. 模型建立

Lotka和Volterra指出，拟合相互作用的捕食者-被捕食种群的最早的程式化微分方程，已经可以适当地在捕食者和被捕食者的数量上产生周期性的振荡，但是它具有特殊的性质：这些现在经典的方程式从结构上来看并不稳定。

这意味着任意微小的变化都可以产生根本不同的结果——例如根本没有周期性的预测曲线。对于任何自反馈模型（self-respecting model），这都是一个缺点。基于现实数据，研究人员克服了这个问题。可以预见，捕食者的摄入量与捕食者的数量不成正比，而是趋于平缓——这是因为每顿进食都需要处理时间；同时，交互作用以外的因素也会影响进化动力（例如空间竞争 competition for space）。

特别是参考文献[4]中使用的Rosenzweig–MacArthur模型中显示了稳定的平衡或极限循环：最终，振荡将具有明确指定的频率和幅度，与初始条件无关。

图2. 模型方程的相图及其局部，红色曲线是一个（渐进）稳定的极限环

毫无疑问，该模型中缺少了这些物种之间真实互动的许多细节，但是结构稳定——只要模型足够小，它就可以容纳扰动，并且可以捕获许多天敌互动的基本特征 。

自调节反馈回路也发生在与自身（以及与其他物种）相互作用的物种的进化过程中。梅纳德·史密斯（Maynard Smith）首先运用博弈论[5]将这种见解应用于依赖于频率的表型特征选择。该模型中，可以将个体视为参与者，将性状视为策略，将由此产生的“适应度（fitness）”（或生殖成功）视为回报。这种适应度取决于环境。如果生物性状是可遗传的，自然选择会增加适应性，从而使性状适应环境。

3. 进化博弈论

通常，一个性状的成功取决于种群内，其他成员的性状及其丰富程度。一个例子是鹰-鸽博弈（the hawk–dove game）[5]，其中考虑的性状是种内冲突的隐性倾向。给定倾向或策略的成功取决于对手的策略。如果对手不太可能进化，则原有性状很容易赢得胜利，因此进化的意愿将在整个生物群体中影响数代。最终，对手很可能已准备好进化，在这种情况下，撤退并避免受伤更为实用。随后，群体中的进化倾向降低，直到需要适应新环境为止，依此类推。这种自我调节不会导致周期性的波动，而是会导致冲突升级的确定性均衡倾向。

图3. 进化：你能轻而易举发现藏身的昆虫吗（图源：pixabay）

梅纳德·史密斯以此来说明他关于进化稳定策略的概念。如果种群中的绝大多数采用了这种策略，那么少数派就会采用这种策略。落后性状的生殖成功率较低，因此淘汰，从而消失在进化长河中。从这个意义上说，一种在进化上稳定的策略必不可少。

进化博弈论很快成为研究频率依赖性选择的一种选择方法，其中性状的适合性取决于其在人群中的分布情况。例子很多：性别比理论、亲代分配选择，在狩猎或合作中的合作防御天敌、性信号、警报、警告色、巢穴和食物的搜索策略、分散、交配策略或资源分配[6，7]。今天，许多进化生物学可以从进化论的角度进行 -基本的博弈论，包括非传统话题——如生态位构建和恶性肿瘤的进化动力学[8]。

有趣的是，在这类分析中遗传学方面得到了广泛支撑，有关的研究只包括针对表型性状（phenotypic traits）。这类研究被冠以“表型博弈”（phenotypic gambit）的名称，意指为了增加对生物体行为理解而牺牲掉基因细节的权衡方式。然而，目前了解到的研究中尚未提出“基因型博弈”（genotypic gambit）的说法或有关方向的研究。

进化博弈论并不与种群遗传学相抵触，但也没有借助其东风。在早期，这种情况的常见解释是由于基因组信息缺失。如今，此类信息非常丰富，但遗传限制、调节途径、重组、多效性、可塑性和其他方面错综复杂的evo–devo几乎使将基因型与性状依赖选择的实际案例联系，几乎成为了不可能任务。因此，进化博弈论者通常在他们的模型中认为，所讨论的特征是由单个基因所决定的，并且其遗传是无关性别的（事实并非百分百如此），或者简单地假设遗传的复杂性说明将以最佳方式发挥作用。显然，改善这种状况是未来工作的重要方向。

图4. 澳大利亚使用黏液瘤病毒控制兔害，病毒毒性与兔子抵抗力同步进化（图源：pixabay）

4. 生态进化（Ecoevlution）

进化与生态的关系似乎更有希望[1，9]。一个特定性状的成功通常取决于另一个种群中某些性状的发生频率，以及个体密度。因此，当猎物缺乏时，捕食者倾向于四处游荡而非潜伏，从而获得可能的更高回报，而不是过于频繁出手以至于只能潜伏等待。如果捕食者和猎物之间存在数量波动，则替代性状的相对适应度也可能波动。在自然选择中，进化如何拉平这些波动？

前人已经分析了随机环境中进化稳定性的概念[10]，但是Grunert等人[4]考虑了这种情况并非由外部因素驱动（如温度），而是由捕食者与猎物之间的相互作用引起的，因此受到相关性状的影响。这增加了另一个反馈回路，并因此增加了另一层次的复杂性[11，12]。

进化生态学提出了很多类似的问题，例如人口数量的振荡可能不是周期性的而是混沌的，后者大致意味着波动是高度不规则的，并以敏感的方式依赖于初始条件。如何为这种生态系统定义进化平衡？ 显然，这需要对特征进行更长的评估，才足以在不断变化的生态系统中具有代表性的状态下测试它们。

对于那些通过生态相互作用和共同进化联系在一起的物种，稳定性分析变得复杂，但并非没有希望，正如Grunert等人所述。例如读者熟悉的捕食者－被捕食者周期。

图5. 不同物种之间互利共生：海葵保护小丑鱼不受其他鱼类攻击，小丑鱼协助海葵其清理身体（图源：pixabay）

参考文献中设想了进化稳定性的概念[4]。假设即使生态动力学不断变化，进化也会导致特征随着时间不断变化。更广泛地说， 想象一个进化稳定的状态，它是表型状态的轨迹——一个进化稳定的特质吸引子[13]。这可以用于有足够的变化来促进快速进化的场景中，或者在状态涉及对环境条件的塑性响应的情况下使用。

直到最近，在大多数生态进化模型中，以生态动力学的时间尺度衡量，进化被假定为以相对较慢的速度进行。确实，古生物学提供了艰巨的进化图景。相比之下，当代进化论的研究表明，进化可能是迅速的。例如，病原体中的毒力进化可以与宿主种群动力学保持同步[14]。鱼的觅食行为可以快速响应由这种觅食驱动的浮游动物群落的变化。由于人类的捕食，鳕鱼种群规模近年来快速减小[15]。这样的例子说明了生态学和进化动力学在时间尺度上可以比较。

进化稳定平衡这一概念尽管很重要，但可能会过分影响生态进化动力学的理论研究。简单的例子表明，这种均衡不需要存在，即便存在，也可以由适应性发展的生物种群达到。进化博弈论提供了处理更多动态场景的工具。例如，适应性动力学（adaptive dynamics）[16-19]描述了一组具有相同特征值的个体。如果一个突变产生一个具有较高适应性的近距离特征值，则将选择该新特征值并控制种群，直到被另一个近距离突变体挑战，依此类推。描述这种突变选择序列的轨迹，近似于自适应动力学，不一定会导致一个终点；即使会导致终点，也不一定意味着进化停止，因为它可以引发分支过程，从而导致有性繁殖物种的物种形成[20]）。综上所述，进化稳定的平衡只是其中的一部分。

图6. 维多利亚湖丽鱼快速进化出新物种。[21]

正如Grunert等人所述，对于通过生态相互作用和共同进化联系在一起的物种，稳定性分析变得复杂，但并非没有希望。参考文献[4]显示捕食者－被捕食者的周期，在应对诸如此类的系统还存在挑战：例如，性状的演化轨迹何时可以切实达到演化稳定状态（如参考文献[22]）。考虑其它生态假设很有必要：例如更复杂的功能响应和可塑性。

我们可能正站在理解一个新耦合理论的门槛上，即生态动力学和进化动力学的完全融合。这将加深人们对有机体多样性以及与许多紧迫的应用问题有关的理解。

原文地址：

https://www.pnas.org/content/118/9/e2100200118

参考文献

[1] A. P. Hendry, Eco-Evolutionary Dynamics (Princeton University Press, 2017).[2] J. Roughgarden, Theory of Population Genetics and Evolutionary Ecology (Prentice Hall, ed. 1, 1979).[3] L. Govaert et al., Eco-evolutionary feedbacks: Theoretical models and perspectives. Funct. Ecol. 33, 13–30 (2018).[4] K. Grunert, H. Holden, E. R. Jakobsen, N. C. Stenseth, Evolutionarily stable strategies in stable and periodically fluctuating populations: The Rosenzweig–MacArthur predator–prey model. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 118, e2017463118 (2021).[5] J. Maynard Smith, Evolution and the Theory of Games (Cambridge University Press, 1982).[6] J. M. McNamara, O. Leimar, Game Theory in Biology (Oxford University Press, 2020).[7] T. L. Vincent, J. S. Brown, Evolutionary Game Theory, Natural Selection, and Darwinian Dynamics (Cambridge University Press, 2005).[8] J. S. Brown, Why Darwin would have loved evolutionary game theory. Proc. Biol. Sci. 283, 20160847 (2016).[9] T. W. Schoener, The newest synthesis: Understanding the interplay of evolutionary and ecological dynamics. Science 331, 426–429 (2011).[10] X.-D. Zheng, C. Li, S. Lessard, Y. Tao, Evolutionary stability concepts in a stochastic environment. Phys. Rev. E 96, 032414 (2017).[11] P. A. Abrams, H. Matsuda, Prey adaptation as a cause of predator-prey cycles. Evolution 51, 1742–1750 (1997).[12] M. Cortez, Genetic variation determines which feedbacks drive and alter predator-prey eco-evolutionary cycles. Ecol. Monogr. 88, 353–371 (2018).[13] D. A. Rand, H. B. Wilson, J. M. McGlade, Dynamics and evolution: Evolutionarily stable attractors, invasion exponents and phenotype dynamics. Philos. Trans. R. Soc. Lond. B Biol. Sci. 343, 261–283 (1994).[14] P. J. Kerr et al., Myxoma virus and the Leporipoxviruses: An evolutionary paradigm. Viruses 7, 1020–1061 (2015).[15] E. M. Olsen et al., Assessing changes in age and size at maturation in collapsing populations of Atlantic cod. Can. J. Fish. Aquat. Sci. 62, 811–823 (2005).[16] M. Nowak, K. Sigmund, The evolution of reactive strategies in iterated games. Acta Appl. Math. 20, 247–265 (1990).[17] J. Hofbauer, K. Sigmund, Adaptive dynamics and evolutionary stability. Appl. Math. Lett. 3, 75–79 (1990).[18] S. A. H. Geritz, E. Kisdi, G. Meszena, J. A. J. Metz, Evolutionarily singular strategies and the adaptive growth and branching of the evolutionary tree. Evol. Ecol. 12, 35–57 (1998).[19] F. Dercole, S. Rinaldi, Analysis of Evolutionary Processes: The Adaptive Dynamics Approach and Its Applications (Princeton University Press, 2008).[20] M. Doebeli, Adaptive Diversification (Princeton University Press, 2011).[21] A Meyer. The Extraordinary Evolution of Cichlid Fishes[J]. 2015.[22] J. Apaloo, J. S. Brown, T. L. Vincent, Evolutionary game theory: ESS, convergence stability, and NIS. Evol. Ecol. Res. 11, 489–515 (2009)

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