从宏观尺度脑网络的角度看结构--功能关系

Original 杨晓飞思影科技 2022-04-16

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结构-功能关系是自然界中许多系统的基本原则。然而，网络神经科学研究表明，大脑的结构连接和功能连接之间的联系不是完美对应的。在这篇文章中，作者总结了从宏观脑网络角度来研究结构和功能关系的现状，讨论了评估结构-功能关系的不同模型。总的来说，作者认为目前的模型没有包含生物学细节，这不利于更好地预测功能网络（FC）。在结构网络（SC）重建中，加入局部分子信息和细胞的元数据，并考虑功能和属性的细微表征，可以为真正了解结构-功能关系提供了巨大的可能。本文发表在Trends in Cognitive Sciences杂志。

【编者注：文章的行文逻辑是这样的：首先是Introduction，讲一下结构网络和功能网络，说一下文章的整理逻辑；然后分别是结构功能关系的“不完美”对应、结构功能关系研究中的高阶交互模型，以及结构功能关系的个体差异；另外，作者还强调了这种关系的脑区异质性，强调了神经调节对于结构功能关系的影响，以及动态功能网络相较于静态功能网络在结构-功能研究上的特点。最后，在总结展望部分，点明了目前突出的、需要解决的问题。】

结构/功能脑网络

结构-功能的关系是自然科学与工程的核心概念，比如，我们可以想象蛋白质的结构如何决定它的化学性质，并最终决定它的生物学功能。蛋白质折叠成三维结构以促进氨基酸之间的相互作用，使蛋白质与其他分子发生化学反应，实现其功能。相反，蛋白质结构的破坏会导致功能的丧失，即变性。这一现象突出了改变其结构已经从根本上改变了其自然功能的观点。

类似地，神经系统的功能是由神经元和神经元群的结构和排列方式所塑造的。复杂的突触投射网络形成了一个嵌套的、多功能的、具有层次结构的神经回路，以支持感觉、认知和行为。现代成像技术已允许跨时空尺度和跨物种对神经回路进行高通量重构，通过国际数据共享的努力，我们目前可以对人类和其他很多物种（包括无脊椎动物、鸟类、啮齿动物和灵长类动物）的神经系统的连接模式进行越来越详细的重构。这些神经系统的综合连接图，称为结构连接网络或连接体，代表了神经元群之间的物理连接。

网络神经科学的出现为量化和阐明神经元网络的组织特征和皮层图谱之间的联系提供了机会。结构连接网络具有独特的非随机属性，包括高局部聚类和短路径长度，小世界属性等特征；具有相似功能特性的脑区倾向于聚集在一起，形成了有着交互错杂连接的专门化模块，不同的模块具有不同连接特征；网络的中心相互连接，形成了“rich-club”结构，这一结构特征允许了信号从专门的模块中进行采样和集成。脑网络具有空间嵌入的特点，为了精准代谢和优化能量利用，短距离、低成本的连接普遍增加。这些组织属性已经在一系列物种和不同的纤维追踪技术下被重复发现，表明在跨物种进化过程中存在共同的组织原则。

结构连接的架构使得神经元共激活模式具有独特特征。脑区间的纤维投射促进了远距离神经元集群间的信号同步，由此产生连贯的神经动力学。脑区之间的协同激活可以用于功能连接网络，静息态功能连接被认为反映了自发性的神经活动，这种内在的连接模式模式是高度组织化的、可重现的、可与任务驱动的共激活模式相提并论。休息期间大脑活动的持久性和可复制性使静息态FC成为研究结构与功能关系的理想起点。

接下来，作者首先说明在结构连接和功能连接之间直接进行一对一的操作的方法（直接做相关）是有局限的；然后通过将功能概念化为来自多个神经元群体之间的高级交互作用而摆脱了结构和功能之间的直接相关分析，重点关注这种高阶交互方法的优势、局限性以及这种高阶交互方法和直接相关方法的共性在哪里。作者认为，在网络层面上理解结构-功能关系的下一步必须考虑到脑区的异质性，所以接下来，总结了那些将微观尺度属性（例如转录组，细胞结构和神经调节信息）添加到网络构建中的相关研究，强调功能结构关系在整个大脑中并不是统一的，而是呈现出一种层级结构。

Box1 图构建结构连接网络和功能连接网络

注释：在宏观层面上，结构和功能网络是通过将大脑分割成不同的灰质节点而得到。对于结构网络，通过重构网络节点之间的白质连接来定义连边。对于功能网络，连边是通过估计节点时间进程之间的相关关系来定义的。

2.结构功能间的“不完美”对应

【编者注：文章的第二大部分是功能结构之间的所谓“不完美”对应：SC和FC之间的“不完美对应”跨越了多个尺度。作者按照从单个节点和边的水平，到模块组织水平，再到全局组织水平，依次阐述这种不一致性体现在哪里，最后思考为什么会有这种不一致性的出现。】

早期的研究强调了结构和功能之间的相关关系。结构网络与功能网络在连边信息上是相关的，结构网络的中心节点也往往是功能网络的中心节点。此外，在结构上有连接的脑区比结构上没有连接的脑区显示出更大的功能连接权重（图1A）。更广泛地说，许多内在的功能网络（特别是视觉网络和感觉运动网络）被密集的解剖连接模式所约束。

尽管功能连接和结构连接之间具有显著相关性，但是目前报道的最好的结果也不过是R2为0.5（honey et al.，2009，PNAS），这意味着功能连接有至少一半的差异无法通过与结构连接的简单1v1对应来解释。在没有相应结构连接的功能连接中这种差异会扩大（图1B）。一个特殊的例子是同源脑区间的功能连接，这些连接通常是功能连接中权重最大的，但是，并不是所有的同源脑区间的功能连接都有胼胝体投射的支持，在没有胼胝体连接的个体中也可以观察到强同源功能连接。这个例子说明了一个简单的观点：通过间接解剖连接的持续通讯也可能表现为强功能连接。

同样，在介观尺度上（编者注：这里的介观尺度指的是网络模块尺度）结构功能关系的“不完美”对应尤为明显。通常在静息状态功能连接和元分析共激活模式中观察到的内在网络无法从结构网络中识别到（图1C）。无论是静息态功能连接还是元分析任务激活，内在网络能够被主成分分析、社区检测和数据驱动的聚类方法来重现，将类似方法应用于扩散加权结构网络或结构协方差网络上时，会产生空间上更相邻的网络。例如，模块或社区检测方法通常无法在结构网络中识别出默认网络，这可能是因为并非网络的所有部分在解剖学上都是相互连接的。

结构网络和功能网络也显示出在全局组织上的不同。例如，结构网络中具有相似性质（例如度）的节点更有可能彼此连接，而功能网络则不是这样。在介观尺度上，结构网络中识别出的社区或模块是同配的，而功能网络中识别出的社区是非同配的。换句话说，在功能网络中，具有不同属性的节点之间存在明显的亲和力。因此，将社区检测算法调整为对非同配结构敏感，可以提高结构模块和功能模块之间的匹配。总之，大量的工作表明了SC和FC之间的不一致，这种不一致从单个节点和边的嵌入到它们的全局排列，跨越了多个层面。

为什么结构网络和功能网络之间存在差异？功能相互可能通过间接的结构连接产生，导致有着突触彼此分离的两个或更多脑区之间的时间序列一致。换言之，两个脑区时间序列相互关联的倾向不仅是由它们之间的直接信号所驱动的，而且是由它们从感觉器官和整个网络接收到的共同输入所驱动的。目前的一个推论是功能连接远没有结构连接那么依赖解剖距离，解剖连接受到纤维特性、空间和代谢的约束，这些约束带来的压力表现为脑区间连接概率和连接权重的降低、空间分离增加。虽然相似的距离依赖性在功能连接中也观察到了，但是两者的关系很微弱，这样就导致了功能连接和结构连接在配置上的不同。

图1. 结构连接与功能连接的不完全对应。尽管有相当多的重叠、结构和功能在local水平和global水平都存在不一致。

（A）由于结构连接的稀疏性，大多数功能连接不受底层结构连接的支持。所以，高阶相互作用的模型对于预测大多数功能连接是必要的。

（B）在存在相应结构连接的情况下，结构和功能连接权重之间存在相关性，但这些相关性通常介于R=0.3和R=0.7之间。这意味着，即使对于这一小类连接，直接结构连接解释功能连接的方差不超过50%。

（C）结构和功能在介观尺度上不一致。结构和功能网络的社区检测通常会产生不同的解决方案；功能连接的社区划分结果往往包含具有感知、认知和情感相关的空间分布系统，而结构网络的社区划分结果往往在空间上受到更多约束。

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3.高阶交互作用模型

目前许多模型被提出来以应用到估计结构功能关系，包括统计模型、通信模型和生物物理模型。尽管这些模型在实现和假设上有所不同，但它们共同的想法都是强调神经元素之间的集体的、高阶的相互作用，这种相互作用超越了二元结构关系的强局部聚集性和几何依赖性。作者简要回顾一下这些模型，重点描述它们的生物学解释和预测效用。

或许探究结构功能关系最简单的方式是统计，各种形式的回归已经出现，特别有用，包括相关和参数最小二乘法。在这些数据驱动模型中，目标是同时识别结构和功能连接的加权组合，让连接权重在个体间具有最大相关性（图2）。这些模型的一个吸引人的特点是它们包含了多种结构-功能模式。换句话说，一个特别的结构配置或者子网络可能导致不同的功能交互模式。更进一步，人工神经网络可以用来从结构网络中学习功能网络。例如，最近的一项研究使用了word2vec算法的变体来构建连接体的低维嵌入表示，并使用它来训练深度神经网络来预测功能连接。总之，统计模型提供了一种数据驱动的方法来关联结构和功能连接的组合，而不需要假设神经元群体之间存在特定的交互模式。

关于word2vec算法在脑网络上的应用，思影科技曾做过解读，感兴趣可直接点击浏览：

使用连接组的嵌入向量表征映射大脑结构与功能之间的高阶关系

网络科学和通信工程中出现的通信模型将功能交互概念化为底层解剖网络上基本信号的叠加（图2）。通过明确地建立一个脑区间信号传导模型，这些模型提出了两个重要问题，即：模型的生物学实现是什么，以及模型拟合功能网络的程度如何？早期的研究关注集中的通信形式，如最短路径传递，即离散信号通过最短的边从源节点传输到预先指定的目标节点。

最近，研究者更关注分散机制的通信模型，其中信号是通过网络进行扩散，而不再是集中传导。还有的研究考虑了既不完全集中也不分散的机制，包括所谓的communication通信以及多重策略通信。一个正在形成的共识是，考虑到大脑中几何和拓扑之间的密切关系，分散机制有可能利用网络的最短路径结构，实现扩散传递或导航传递。在这些方法的实现中，一个常见的做法是将成对功能连接操作为传输事件或协同激活。

最具有生物细节、目前研究最充分的模型是生物物理动力模型。神经元集群的群体动力学被认为为足够低维的，所以可以用平均发放率来描述他们的神经活动。生物物理模型模拟生物学上真实的神经元群体之间的同步模式，从而直接产生自发或刺激诱导的活动。

我们如何比较这些模型？它们从结构预测功能的能力如何？在这里，进行一项正式的元分析是有挑战性的，因为目前的研究在分析方法上几乎没有达成共识。例如，模型拟合可以报告为方差解释或某种形式的平方误差，并且可以在样本内或样本外进行评估；一些研究侧重于对个体被试的估计，而另一些研究关注由多个个体组成的组水平网络。在关注个体的研究中，一些研究报告了被试之间的某条网络连边的拟合准确度，而其他研究则报告了某个被试所有连边的拟合准确度。由于纤维追踪算法的不精确性，许多研究只报告了单半球的预测效果，而其他研究则报告了全脑上的预测。最后，不同研究人员使用了具有不同节点和边的分区方案，使得直接比较研究中的模型拟合具有挑战性。其实，缺乏标准化的结论并不是研究结构功能关系特有的问题，而是网络神经科学中普遍的关注点。据我们所知，功能连接的样本外预测通常在r=0.3和r=0.5之间，最大值约为r=0.6。

图2. 高阶交互模型。针对结构连接与功能连接之间的直接对应性差的问题，研究者提出了多种高阶交互作用模型来将结构转化为功能。这些模型需要不同的假设，并具有不同的复杂性。三种模型的共同点是将SC转化成FC，也就是用SC预测FC。统计模型目的是希望最大程度地提高不同模态网络之间的相关性；communication 模型是有一种或多种信号传递机制的通信模型，这些机制介于完全集中式（路由）或完全分散式（扩散）之间；生物物理模型模拟生物学上现实的神经元群体之间的同步模式，从而直接产生自发或刺激诱导的活动。

4.功能-结构耦合的个体差异

尽管在组水平上研究结构网络和功能网络之间关系的工作很多，但是在个体中他们的关系，我们了解得很少。作者认为，SC和FC之间的对应关系应该会作用于行为：17年一项研究表明，结构和功能之间的一致性程度与认知灵活性的个体差异相关。另外，最近的一项研究加强了结构和功能之间不完全匹配的观点，它显示出被试间的差异模式，并将其以不连续的方式映射到认知功能上。

更广泛地说，结构-功能耦合的个体差异为量化操作和干扰的影响提供了新的机会，例如认知任务、发育和衰老、神经和精神疾病和损伤。功能结构关系有一个重要的问题是：在一般任务和特定任务中，结构功能关系是不是一致的；在任务态和静息态中，结构功能关系是不是一致的。有研究表明，对于使用静息态功能连接得到的结构-功能耦合的个体差异，可以使用基于任务的功能连接和脑区激活模式来重复得到。

研究结构-功能耦合个体差异的挑战是：这种关系会受到功能边界中个体差异的干扰。虽然对所有被试用统一的分区模版有助于进行个体之间的比较，但是这需要一个假设，即可以将同一个脑区映射到每个被试大脑中相同的空间位置。Gordon 2017的一篇文章，采用了10个被试、每个被试长达5h的静息态fMRI数据，来进行功能分区的个体映射。说明功能边界可以在个体内部以及个体之间系统地变化。所以，如何在考虑形态组织个体差异的同时构建网络仍然是未来结构-功能关系研究的主要问题之一。

5. 结构功能关系的脑区异质性

【编者注：如何将脑区异质性的信息加入到结构功能连接关系的研究中？作者的逻辑是这样的：首先，添加微观尺度等必要的生物学细节，能够更好的拟合FC；如果结构与功能之间的关系取决于微观尺度的特性，那么结构与功能之间的关系本身在大脑中也可能是异质的；既然结构功能关系在大脑皮层上异质的，那么将能够反映层次异质性的map加入到生物物理模型中，则可以生成更贴近真实FC的结果。】

无论是直接比较还是使用高阶模型，结构连接可以解释功能连接中的大部分方差；但是FC中还有很大一部分方差仍然不知来源。很大一部分方差得不到解释的一种可能性是，宏观尺度上的图表征不包含生物学细节，而这些生物学细节是完全预测功能连接所必需的。所以，现在已经有多项研究将局部分子信息，微观结构，形态信息等与大尺度网络联系起来进行研究。

例如，转录信号在结构和功能都有连接的区域之间更趋向于显著共变，并且基因共表达的信息增强了从结构中对功能的预测。微结构profile的协方差也与功能连接相关，这些微结构profile包括了形态相似性、皮质内髓鞘形成、层流分化等等。同样，神经递质受体的分布从根本上决定了功能交互作用的范围和表达。最后，单个脑区的内在时间动态系统地在新皮质内变异，促进了一些神经元群体之间的同步，但也限制了其他神经元群体之间的同步。总之，局部特性是如何与宏观尺度脑网络连接进行联系的，这仍是一个令人兴奋的开放性问题。越来越多地研究关注这种所谓的带注释图，即图中的节点附加了其他数据，这些研究可能会加深我们对局部电路如何对全局功能模式做出贡献的理解。

如果全局水平上的结构-功能关系依赖于微观尺度的特性，那么我们就有了一个有趣的可能性：结构和功能之间的关系本身在全脑上是异质的。换句话说，与其他脑区相比，在某些脑区结构与功能的耦合可能更加紧密。最近的一些研究，各自独立的使用不同的方法，发现了结构功能关系在全脑上沿着一个从unimodal到transomodal的梯度分。

具体而言，结构和功能在单模态感觉皮层中似乎紧密耦合，但系统性地向层次结构顶端的跨模态皮层方向解耦。这种解耦特性不仅在功能连接中观察到，在任务激活模式中也观察到。一个重要的解释是，关联皮质的快速进化扩张有效地将多感官区域从分子信号梯度和规范的感觉-运动活动级联中分离出来，导致沿单模态-跨模式层次结构有着根本不同的结构-功能关系。

结构和功能的逐步分离可能反映了细胞分化和细胞结构中的系统层次变化。最近的两个计算模型研究支持了这个想法。首先，生物物理模型的微尺度相关参数在大脑区域之间存在差异。最佳拟合模型的特点是在感觉运动区域有较强的重复连接和兴奋性皮层下输入；相反，默认网络区域具有较弱的重复连接和皮层下兴奋性输入。一项补充研究发现，利用根据T1w/T2w比值估算的层次异质性，生物物理模型可以更准确地估计功能连接。这种区域异质性可能反映了细胞结构的空间变化。多种证据表明，现有的具有均匀节点的图模型掩盖了重要的生物学细节；如何在结构-功能关系模型中集成节点的附近信息是未来研究的一个重要问题。

图3. 区域异质性与带有注释的图。结构-功能的关系在整个大脑中并不一致。

（A）节点的颜色取决于它们在跨模态层次结构中的位置。层次结构中较低的节点的结构-功能关系比层次结构中较高的节点更强。

（B）大脑结构和功能的标准图模型假定所有节点都相同，但大脑区域在多个方面存在局部属性，包括基因转录、细胞结构等。局部微尺度属性的变化可能影响了神经元群体传播和整合信号的方式，从而导致了宏观尺度结构-功能耦合的脑区差异。

6.神经调节对于结构-功能关系的影响

也许目前宏观连接图中最重要的注释是每个节点的神经递质受体特征。通过脑干和皮下核团的递增式投射进行的调节会改变神经元的放电速度，使神经元或多或少对传入信号作出响应。

将网络视为一个整体，很容易看出神经调节提供了一种机制，通过这种机制，结构网络可以支持不同的传播模式（图4）。这种现象在各种通用的、现实世界的网络系统中都可以观察到。单个网络可以根据网络上展开的交互模式来支持不同的时空传播机制，一个直观的例子是道路交通网：由于条件（一天中的时间、星期几、天气、建筑）的不同，同一个交通网可能具有不同的交通负荷和模式。类似地，上行神经调节投射系统赋予了将静态解剖网络转换为多种功能配置并在这些配置之间灵活切换的能力。此外，每种受体类型都有特定的分布、亲和力和对神经增益的影响，这意味着调制可以是靶向的，也可以是扩散的，并且可以在一系列的时间尺度上发挥作用。

来自药理学调节的最新证据支持了上行系统促进不同功能配置的观点。功能网络的重新配置与去甲肾上腺素能、多巴胺能和血清素能信号的扰动有关。在计算模型中，由于在连接体上产生了复杂的非线性动力学，即使很小的激发抑制平衡局部调制也可以实质上改变功能相互作用的组织，从而促进拓扑集成状态与隔离状态之间的动态切换。但是，目前研究中提出的这些新的计算模型很少考虑到神经调节，而且因为在皮下核团上进行纤维跟踪和皮层分区还存在一些挑战，脑干和皮下核团通常在网络重建的时候被排除掉。作者认为，理解神经调节对于结构与功能的关系的作用是关键的。

图4. 上行系统调节结构-功能关系。

顶部：蓝色和橙色显示两个假定的上行系统，起源于脑干和皮质下的核团，终止于多个皮质结节。

左图：蓝色系统的调制促进了特殊的、拓扑分离的信号交换。

右图：橙色系统的调制促进了神经元群之间的信号交换。因此，上行系统调节结构网络上的功能相互作用，促进多种功能配置之间的转换。

7. 是功能还是属性？

在上面两节中我们思考了网络结构能够被额外的局部信息所丰富的可能性。这里我们要问的是，我们是否正确地定义了功能连接。我们首先要区分结构-功能关系和结构-属性关系的概念。在一个有着特定的尺寸、形状、排列和方向的复杂系统中，属性可以是任何可测量的特征，但这与它们的功能不同。例如，蛋白质的质量和电荷是特征，但蛋白质的功能是与另一个分子结合并进行相互作用。尽管静息态功能连接显示出许多直观的、方法上便利的属性，但它们可能不是脑区间信号传递的主要目的，而是该过程的一种表现。

这一想法已经在这个领域站稳了脚跟，目前正在进行多项努力，以了解大脑的结构组织如何影响静息状态以外的其他属性。一个简单的扩展是研究结构和动态功能连接的关系，另一个是通过构造同时描述三个或多个节点之间的功能交互的超图或捕捉在连续时间帧内节点间交互的时间网络，来表征脑区间功能连接之间的高阶交互作用。考虑到功能网络的退化性质，也有越来越多的努力将功能动力学投射到低维空间或研究时变网络的相互作用。

更进一步，我们关注那些更直接地与内部表示和行为相关联的属性。例如，结构连接可能影响不同脑区在内在功能网络中的参与情况。某些脑区的解剖连接指纹或嵌入可能使它们容易在大规模认知系统之间频繁切换从属关系，而其他脑区可能显示出与一个系统稳定的或不变的从属关系。其他方法可能直接关注于将结构连接与任务激活联系起来。特别值得一提的是人工智能的进步，如储层计算，使得将连接体作为人工神经网络实现成为可能。这些“神经形态”或“仿生”网络，被赋予了现实的连接模式和生物物理动力学，可以处理时变信号，并接受包括语音识别和空间导航在内的一系列任务的训练，使研究人员能够直接评估解剖连接和功能配置之间的关系。

8.结论

虽然大脑结构-功能关系的研究仍处于初级阶段，但目前已经成为焦点。结构在功能上留下了不可磨灭的印记。目前有大量的文献支持这样一种观点：SC和FC之间的联系是复杂的，需要排除简单的一对一映射。新兴的模型强调通过超越二元关系的解剖学联系进行更高层次的相互作用，从根本上为我们提供了一个新的机会来研究大脑的连接是如何支持功能的。结构网络重构丰富了细胞和分子元数据，与更细致的功能和属性表示相一致，对于精细和真正多尺度理解结构-功能关系具有巨大潜力。总的来说，技术、分析和理论的进步为发现大脑网络中的跨结构功能的物理规律提供了全新的机会。

9．作者总结的比较有意思的问题和方向

9.1 个体差异的角度

（1）我们如何结合个体化分区来研究结构-功能的耦合？

（2）结构-功能耦合的脑区间差异 vs 结构-功能耦合的个体间差异？

（3）结构-功能耦合如何与个体的认知和行为差异或疾病状态相关？

9.2 考虑任务态数据

（1）关于结构-功能耦合的许多文献都集中在静息态上，但是这种关系如何取决于外部刺激，认知参与和情感状态？是否有些任务在结构和功能连接之间或多或少地引起了一致？

9.3关于神经调节

（1）上行觉醒系统如何调节结构与功能之间的联系？将一些受体以及皮层下（例如纹状体，丘脑）投射纳入到统计和计算模型是未来研究的主要挑战。

9.4 更微观的角度

（1）本综述的大部分内容都集中在非侵入性的基于MRI的结构和功能连接性测量上。对于更精细的空间尺度（例如，神经元级别）重建的网络，是否也具有相同的发现？使用钙成像或电生理学重建的功能网络是否也具有相同的发现？

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