iMeta | 兰州大学刘勇勤组揭示植物定殖对冰川前缘微生物群落动态的影响

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植物定殖对冰川前缘微生物群落动态的影响

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研究论文

● 原文链接DOI: https://doi.org/10.1002/imt2.91

● 2023年2月14日，兰州大学刘勇勤团队在iMeta在线发表了题为“Plant colonization mediates the microbial communitydynamics in glacier forelands of the Tibetan Plateau”的文章。

● 本研究证实了pH的变化是植物定殖的结果。植物定殖降低了土壤pH，增加了有机碳含量，从而增加了细菌多样性，改变了细菌和真菌群落结构，增强了环境过滤作用，驱动了细菌和真菌群落的协同变化，并提高了微生物网络的抗扰动能力。

●  第一作者：刘阳

● 通讯作者：计慕侃 ([e-mail])

●  合作作者：汪文强、邢婷婷、闫琦、刘勇勤

●  主要单位：兰州大学泛第三极环境中心、中国科学院青藏高原研究所青藏高原地球系统资源与环境国家重点实验室、中国科学院大学、澳大利亚新南威尔士大学生物技术与分子生物科学学院

亮   点

● 植物定殖是驱动冰川前缘微生物演替的最关键因素，通过降低pH改变微生物群落结构

● 冰前裸地中，细菌群落主要受环境筛选作用影响，而真菌群落主要受扩散限制影响

● 植物定殖促进了细菌和真菌群落的协同变化

● 植物定殖增加了细菌多样性，但不显著影响真菌多样性

● 植物定殖增强了微生物群落稳定性

摘   要

传统观点认为pH调节冰川前缘土壤微生物群落结构变化，但pH变化是微生物活动还是其它外界因素所导致尚不清晰。本研究中，我们证实pH的变化是植物定殖的结果。植物定殖降低了土壤pH，增加了有机碳含量，从而增加了细菌多样性，改变了细菌和真菌群落结构，增强了环境过滤作用，驱动了细菌和真菌群落的协同变化，并提高了微生物网络的抗扰动能力。

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全文解读

引  言

在过去的100年中，全球增温加速高纬度和高海拔区域的冰川退缩，暴露原先被覆盖在冰下的寡营养沉积物，成为冰川前缘裸地。微生物是冰川前缘定殖的先锋物种，其群落动态决定了生态系统功能。冰川前缘微生物主要包括细菌、真菌和微型真核生物。由于全球变暖和冰川退缩，冰川前缘的规模正在迅速扩大，水分的增加使得冰川前缘变成了二氧化碳和甲烷的源。因此，明确冰川前缘的微生物变化规律及其环境驱动因素对于预测它们对气候变暖和人类活动的响应至关重要。

冰川前缘微生物群落的环境驱动因素受研究的空间尺度、生态系统类型和微生物类群影响。例如，海螺沟从裸地到森林土壤的120年冰川退缩时序表明，土壤磷、pH和有机碳（SOC）解释了细菌演替；而土壤有机碳、捕食者和pH解释了真菌演替。高北极10年冰川退缩时间序列揭示了土壤有机碳对细菌群落的重要性；而其他研究则认为，冰川退缩时间是冰川前缘细菌群落演替的主要驱动因素。冰川前缘细菌和真菌具有不同的群落变化规律，一般研究认为真菌由于其个体较大，更易受到扩散限制的影响。此外，真菌与细菌的多样性变化规律也不一样，细菌多样性随土壤发育时间的增加而增加，而真菌的多样性变化具有较大差异，多样性降低、不变和增加均有报道。

在众多土壤理化因素中，pH和土壤有机碳（SOC）一直被认为是最重要的冰前土壤微生物演替环境驱动因素。冰川退缩后，自养微生物和植物的有机碳输入导致SOC随着时间的推移而增加。自养微生物（如蓝细菌）是植物定殖前主要的固碳生物，但植物定殖对SOC积累的贡献则要大得多，可使其进一步增加1.8倍。Tripathi等人在2018年对全球6个冰川前缘土壤进行了meta分析，提出土壤pH是调节细菌群落构建中随机性过程与确定性过程平衡的关键因素，但没有对这6个冰川前缘的生态系统类型作出具体描述。我们认为如果这一研究中的生态系统类型同时包括裸地和有植被覆盖的土壤，则土壤pH的变化可能是植物定殖的结果。因此，植物定殖作为pH和SOC变化的根源可能是冰川前缘微生物群落动态的主要驱动因素。Brown和Jumpponen在2014年提出了植物定殖而不是植物的种类对细菌和真菌的群落动态具有重要影响这一观点，但尚未得到充分验证。

由于大多数关于冰川前缘微生物群落的研究主要关注单条冰川，导致它们对于微生物群落环境驱动因素和演替模式的结论不一致。因此，对多条冰川进行整合分析，可以进一步明确冰川前缘微生物的群落变化规律。青藏高原的冰川数量居于全球第三，并且它们正处于急剧退缩状态，这为整合多条冰川，探究青藏高原冰川前缘微生物群落动态变化规律提供了机会。由于植物定殖会导致土壤理化性质的变化，因此，我们假设植物定殖而不是单一土壤理化性质的变化是影响冰川前缘微生物群落动态的根本因素。如果上述假设成立，那么植物定殖前后微生群落动态的环境驱动因素应该是不同的。

为了研究植物定殖对冰川前缘细菌和真菌群落动态的影响，我们采集了青藏高原在空间上分离的5条冰川的前缘土壤样品（图1A）。并提出以下假设：(1) pH仅在植物定殖后对微生物群落具有重要影响，而SOC则在植物定殖前后均对微生物群落变化具有重要作用；(2)由于细菌和真菌具有不同的演替规律且受不同土壤理化性质的影响，那么植物定植对二者多样性和群落结构变化的影响也不同。

结  果

土壤理化性质的变化

植物定殖显著改变了5条冰川前缘土壤的理化性质。在有植被覆盖的土壤中，土壤含水量、SOC和NH₄-N含量显著增加（分别增加了47.5%、2.3%和5.3 mg kg^-1）；但是，土壤pH和NO₃-N含量显著降低（分别降低了1.1和28 mg kg^-1）。

微生物α-多样性及其环境影响因子 

在所有样品中共鉴定出14473个细菌OTUs，其中，2065个（占总物种库的14%）是裸地土壤特有，6675个（占总物种库的46%）是有植被覆盖土壤特有，5733个OTUs（占总物种库的40%）是二者共有的。此外，在所有样品中共鉴定出了4789个真菌OTUs，其中，1837个（占总物种库的38%）是裸地土壤特有，2522个（占总物种库的53%）是有植被覆盖土壤特有；而只有430个（占总物种库的9%）是二者共有的，这比细菌在裸地和有植被覆盖土壤中共有的OTUs比例要小。

裸地土壤的细菌α多样性指数显著低于有植被覆盖土壤（图1 B），而有植被覆盖土壤的细菌α多样性指数在不同冰川之间没有显著差异。与细菌相比，真菌的丰富度和均匀度在裸地和有植被覆盖土壤中均无显著差异（图1B），并且在有植被覆盖的各冰川之间也没有显著差异。

在裸地和有植被覆盖土壤中，细菌多样性指数与环境、地理和气候因素表现出不同的相关性模式（图1C）。裸地土壤中，它们与经度、纬度、温度、降水和土壤pH显著相关；此外，丰富度和均匀度分别与NO₃-N和土壤含水量显著相关。在有植被覆盖土壤中，细菌均匀度（而不是丰富度）与土壤含水量和SOC显著相关。对于真菌多样性指数，在裸地土壤中只有均匀度与NO₃-N显著相关；但是在有植被覆盖土壤中，只有丰富度与NH₄-N和NO₃-N显著相关，而均匀度与所测定的环境参数均无显著相关性。

图1. 采样点地图以及微生物多样性变化

（A）青藏高原冰川前缘土壤采样点地图；裸地土壤样品采集于帕隆（PL）和古里雅冰川（GLY）；有植被覆盖的土壤样品采集于杰玛央宗（JMYZ）、蒙达岗日（MDGR）和羌塘冰川（QT）。圆圈代表裸地土壤，三角形代表有植被覆盖的土壤。（B）植物定殖对细菌和真菌α多样性指数的影响。（C）微生物多样性指数与环境、地理和气候因素的相关性热图。星号表示具有显著性差异（***, P < 0.001; **, P < 0.01; *, P < 0.05）；TOC表示总有机碳。

冰川前缘微生物分类组成

在裸地和有植被覆盖土壤中，细菌群落均以γ-变形菌、蓝藻菌门、α-变形菌、放线菌门、酸杆菌门、拟杆菌门、绿弯菌门、芽胞菌门、厚壁菌门和疣微菌门为主。主成分分析（PCA）结果表明，裸地和有植被覆盖土壤群落组成显著不同，其中γ-变形菌在裸地土壤中相对丰度较高，而放线菌、拟杆菌、厚壁菌、绿弯菌和芽孢菌在有植被覆盖土壤中丰度较高。裸地和有植被覆盖土壤中的真菌群落以子囊菌门、接合菌门和担子菌门为主。与细菌群落组成模式类似，真菌群落组成在裸地和有植被土壤中也具有显著差异，但是只有接合菌门在有植被覆盖土壤中的相对丰度显著高于裸地土壤。

冰川前缘微生物群落结构变化

基于Bray-Curtis矩阵的细菌群落主坐标分析（PCoA）结果表明样品聚成三组（图2A）：组1包括裸地土壤中GLY的全部样品和PL的部分样品；组2包括有植被覆盖土壤中杰玛央宗冰川（JMYZ）和蒙达岗日冰川（MDGR）的全部样品；组3包括裸地土壤中PL的剩余样品和有植被覆盖土壤中羌塘冰川（QT）的全部样品。在PCoA图中，细菌群落在x轴上以是否有植物定殖来聚类，而有植被覆盖土壤的细菌群落在y轴上进一步基于冰川位置分成两组。此外，有植被覆盖土壤的两组样品细菌群落组内相似性（平均相似性为31.91%）显著高于任一组有植被覆盖土壤和裸地土壤样品的组间群落相似性（平均相似性分别为19.22%和13.06%）。

真菌群落表现出与细菌群落相似的聚类模式，即基于Bray-Curtis矩阵的主坐标分析将样品分为了三组（图2A）。然而，与细菌群落不同的是，裸地土壤中PL的全部样品都聚类为一组，而不是分为两组。此外，真菌群落在x轴上以地理距离来聚类，在y轴上以是否有植物定殖进行聚类，与细菌不同。组间群落相似性表现出与细菌群落相似的模式，即两组有植被覆盖土壤的组内群落相似性（平均相似性为6.28%）高于任一组有植被覆盖土壤和裸地土壤的组间群落相似性（平均相似性分别为3.58%和4.20%）。

细菌和真菌群落变化具有显著相关性（Mantel检验，裸地土壤P = 0.008，有植被覆盖土壤P < 0.001），表明二者具有相似的群落变化模式。但是，二者的群落结构变化在有植被土壤中的相关性更强（裸地土壤中r = 0.43，有植被土壤中r = 0.87）。

我们进一步计算了周转和嵌套对群落变化的贡献。结果表明，细菌和真菌的群落结构变化主要是由周转驱动（分别为86.8%和93.3%），而嵌套则贡献了13.2%和6.7%。此外，嵌套对于裸地土壤细菌和真菌群落结构变化的贡献要高于其对有植被覆盖土壤的贡献。

图2. 微生物群落结构变异对植物定殖的响应

（A）细菌和真菌群落基于Bray-Curtis矩阵的PCoA图。细菌群落中组1包括裸地土壤中GLY的全部样品和PL的部分样品，真菌群落中组1包括裸地土壤中GLY和PL的全部样品；组2包括有植被覆盖土壤中JMYZ和MDGR的全部样品；细菌群落中组3包括裸地土壤中PL的剩余样品和有植被覆盖土壤中QT的全部样品，真菌群落中组3只包括有植被覆盖土壤中QT的全部样品。（B）SEM定量了植物定殖、地理和气候因素对细菌和真菌群落结构的影响。黑线代表显著性路径（***, P < 0.001; **, P < 0.01; *, P < 0.05），灰线代表非显著性路径；实线代表正效应，虚线代表负效应。线的宽度代表路径系数的大小。Lati: 纬度；Tem: 温度；Pre: 降水；SW: 土壤含水量；pH: 土壤pH；TOC: 土壤总有机碳；NH₄-N: 土壤铵态氮；NO₃-N: 土壤硝态氮。（C）裸地和有植被覆盖土壤中细菌和真菌的共发生网络。点的大小表示度，点的颜色表示微生物分类组成；圆圈表示细菌类群，三角形表示真菌类群。

细菌和真菌群落的环境驱动因素

VPA分析表明，所测定的环境因子对所有样品中细菌群落变异的解释比例（38.6%，单独解释17.5%）略高于其对地理距离的解释（26.8%，单独解释13.3%），而气候因素仅解释了22.3%的群落结构变化（单独解释了7.8%）。对于裸地土壤中的细菌群落，环境因素的解释比例（35.6%，单独解释16.8%）与地理距离的解释比例相近（32.7%，单独解释13.9%）。但是，在植物定殖后，环境因素对细菌群落变异的解释比例（53.1%，单独解释22.4%）要高于裸地土壤（35.6%，单独解释16.8%）；而地理距离的解释比例（34.8%）与裸地土壤中相似，但是其单独解释率较低（5.6%）。气候因子对有植被覆盖土壤中细菌群落的解释比例（39.8%）高于裸地土壤，但单独解释比例较低（6.3%）。

对于真菌群落，环境因素对所有样品中群落变异的解释率与地理距离的解释率相似（环境因素解释了27.5%，单独解释16.8%；地理距离解释了26.8%，单独解释了18.7%），气候因素解释了14.9%（单独解释了7.3%)。裸地土壤中，真菌群落结构变异更多地被气候因素（20.3%，单独解释了11.3%）和地理距离（18.8%，单独解释 9.8%）所解释，环境因素仅仅解释了10.7%（单独解释了9.9%），这与细菌群落有明显差异。但是植物定殖后，环境因素和地理距离对真菌群落变异的贡献与细菌群落相似，均以环境因素的解释为主。其中，环境因素解释了33.4%（单独解释了21.4%），而地理距离仅仅解释了17.7%（单独解释了9.6%）。

基于距离的多元回归分析（DistLM）结果进一步表明，pH、SOC、NO₃-N、含水量和NH4-N是细菌群落的环境驱动因素。裸地土壤中，细菌群落结构只受SOC和土壤含水量的影响。而在有植被覆盖土壤中，细菌群落结构则受到pH、NO₃-N、SOC、土壤含水量和NH4-N的影响。我们还利用结构方程模型（SEM）定量了植物定殖、地理和气候因素对细菌和真菌群落结构的影响。细菌群落结构被植物定殖、地理和气候因素所解释，其中植物定殖的解释比例最高（总路径系数= 1.1；图2B）。对于真菌群落，植物定殖和气候因子均对群落结构有影响（总路径系数分别为0.53和0.12），但是地理因子的解释比例最大（总路径系数为0.82）。

微生物共发生网络

我们进一步在裸地和有植被覆盖土壤中分别构建了微生物共发生网络。前者由670个节点和2748条边组成，后者由815个节点和3268条边组成（图2C）。裸地土壤中微生物网络的每个节点上的边数（4.1条）与有植被覆盖土壤中（4.0条）相似；但是，网络中负相关比例从31.3%增加到有植被网络中的47.7%。

通过模拟四种情况下从微生物网络中移除节点来评估网络的抗扰动能力。当通过减少中间性、度和级联攻击来去除节点时，有植被覆盖土壤的微生物网络始终保持比裸地土壤微生物网络更高的连通性。这表明有植被覆盖土壤中的微生物网络比裸地土壤中的网络具有更强的鲁棒性(连通性损失较少)。然而，当随机移除节点时，裸地土壤和有植被覆盖土壤中微生物网络的连通性损失模式相似。

讨  论

植物定殖对细菌和真菌具有不同影响

有植被覆盖的冰川前缘土壤碳氮含量显著高于裸地土壤，而pH值显著低于裸地土壤。随着植物定殖，SOC含量不断增加，这与阿拉斯加的Mendenhall冰川、阿尔卑斯中部的Damma冰川、北喀斯喀特山的Lyman冰川所报道的结果一致。有植物定殖的不同冰川之间其土壤含水量、pH和NO₃-N含量存在显著差异。这种差异可能是由于植被类型差异造成的，这与Eslaminejad 等人的发现一致，即植物种类会导致土壤理化性质差异。

植物定殖及其导致的环境变化显著增加了细菌α多样性（丰富度和均匀度），但没有显著影响真菌多样性（图1B），这可能是它们不同的适应策略造成的。裸地和有植被覆盖土壤中具有的共有细菌OUTs（5733个，占细菌总物种库的40%）比共有真菌OTUs要多（430个，占真菌总物种库的9%）。这表明细菌具有较强的环境适应性，使其可以在裸地和有植物覆盖的生态系统中生存。继承自裸地土壤中的细菌与有植被土壤中的特有细菌共存，导致植物定殖后细菌多样性增加。相比较而言，植物定殖后，真菌群落组成发生了很大的变化，裸地和有植被覆盖的土壤之间具有较少的共有OTUs。这可能是因为相比于细菌来说，真菌对于特定环境生态位的偏好性更强，且扩散能力较弱。这一结果与之前的研究结果一致，即细菌和植物多样性变化显著相关，而真菌多样性却保持不变。

细菌和真菌的群落结构表现出相似的聚类模式，都被分为三组（图2A）。尽管裸地土壤样品（包括GLY和PL冰川）分别位于青藏高原的西北部和东南部，但是其微生物群落具有极高相似性（图1A）。这可能是因为相似的环境条件（SOC除外，表1）选择了相似的微生物类群。有植被覆盖土壤样品的细菌和真菌群落均聚类成两个分组，这些聚类模式可能是由于植被类型差异造成的。JMYZ和MDGR冰川均位于青藏高原南部，其主要植被类型为莎草科、禾本科和菊科；而QT冰川位于青藏高原中部，主要植被类型为藜科。

群落变异可以分解为嵌套和周转两种不同的模式，分别指某些个体从一个地点消失而到了另一个地点，以及一个地点某些物种的个体被另一个地点相同数量的不同物种所取代。裸地土壤中，嵌套对细菌群落结构变异的影响高于其对真菌群落的影响，说明细菌较强的扩散能力使得不同样品之间有较多的共有细菌类群。这也解释了尽管两个冰川相距近1600公里，但它们却具有较高的群落相似性（图1A）。相比较而言，真菌由于其细胞个体较大而更容易受到扩散限制的影响，从而更少的真菌继承自原来的环境，进而导致周转对真菌群落结构变异的贡献更大。此外，有植被覆盖土壤中，嵌套和周转对群落结构变异的相对贡献在细菌和真菌群落中相似。这可以解释为植物定殖后环境选择作用增强，使其选择了特定的微生物类群，以适应植物定殖后高有机碳和低pH的土壤环境。

植物定殖影响细菌和真菌群落构建过程

土壤pH是细菌多样性最重要的环境驱动因素之一，决定了冰川前缘细菌群落构建随机性过程和确定性过程之间的平衡。在本研究中，土壤pH对裸地土壤中的细菌群落没有显著影响。这与我们的第一个假设相一致，从而表明pH对细菌群落结构的影响可能与植物定殖有关。裸地土壤中的细菌群落结构主要受SOC的影响，这与冰川前缘土壤受碳限制的研究结果一致。在有植被覆盖的土壤中，pH对细菌群落结构变化的影响最强；这可能是因为植物定殖后凋落物输入和根系分泌物降低了土壤pH。因此，Tripathi 等人的结论主要发生在植物定殖后或发生在植物定殖前后的过渡阶段，因此忽略了植物定殖在冰川前缘中的作用。

尽管环境因子对真菌群落变化的影响较小，然而pH对所有样品和有植被覆盖的土壤样品中真菌群落也有显著影响，但其解释力度远低于细菌群落。这表明pH不仅调节细菌群落的变化也介导了真菌群落的变化。此外，这也表明由于真菌通常具有更宽的pH适应范围，进而导致pH对真菌群落的影响弱于其对细菌群落的影响。

植物定殖导致环境过滤作用增强，进而促进了细菌和真菌群落的协同变化。在裸地土壤中，由于环境因子仅仅解释了15.3%的真菌群落变化，所以真菌群落受到的环境过滤作用的影响较小。植物定殖后，显著提高了土壤碳氮含量，降低了pH值；这些土壤理化性质的变化作为强大的环境选择压力，使得只有能够适应这些环境条件的微生物类群才能生存，增强了细菌和真菌群落的协同变化强度。

SEM分析结果发现，植物定殖（而不是地理和气候因素）是细菌群落的主要驱动因素（图2B）。地理因素仅对细菌群落有间接影响，并且其影响程度弱于植物定殖。这可能是由于细菌具有较强的扩散能力，使其受地理分离的影响较小；而空间异质性则主要通过环境异质性对细菌群落产生间接影响。此外，气候因子（温度和降水）虽然可以通过直接和间接作用影响细菌群落结构，但影响仍弱于植物定殖。这与温度和降水通过影响土壤理化性质而改变细菌群落结构的结果一致。真菌群落受到地理因素和植物定殖的直接和间接影响，并且植物定殖对真菌群落的影响弱于地理因素，也低于其对细菌群落的影响。这是由于真菌个体较大导致其受扩散限制的影响比细菌大造成的。气候因子对真菌群落的影响仅为间接效应，并且弱于植物定殖和其对细菌群落的影响。这一结果与Yang和Wu等人在2020年的结论一致，即真菌群落对气候因子变化的响应比细菌群落的响应更弱。

冰川前缘植物定殖通过增强竞争稳定微生物群落

植物定殖改变了微生物共生网络的拓扑性质。裸地土壤网络中的微生物以正相互作用为主（图2C）。正相互作用是指两个物种占据相似的生态位，并以相似的模式应对外界干扰，或者两个微生物形成共生关系。裸地土壤中较低的养分可能通过促进微生物间对复杂底物（如纤维素或腐殖酸）的协同降解能力，促进了细菌和真菌之间的正相互作用或共存关系。植物定殖增加了网络中的相互作用强度，并增加了微生物之间负相互作用的比例。负相互作用通常代表微生物之间在养分或生态位上具有强烈的竞争关系。因此，这一结果表明植物定殖后，由于SOC增加，微生物从互惠共生关系转变为对养分的竞争关系。

植物定殖增强了微生物网络的稳定性。裸地土壤中正相互作用占主导，与同时有正负相互做用构成的网络相比，稳定性较低，这与之前对南极雪中微生物群落的研究结果一致。正相互作用表明微生物占据相似的生态位，对环境刺激的响应一致；因此，对一种微生物的扰动可以迅速传播至整个网络。相反，由正相互作用和负相互作用共同组成的网络则可以缓解这些扰动造成的影响，增强网络的稳定性。因此，植物定殖增强了微生物网络的复杂性和稳定性，提高了对环境扰动的抵抗力。

结  论

我们通过研究青藏高原冰川前缘土壤中细菌和真菌群落的空间分布格局，证明了植物定殖是冰川前缘微生物群落演替的最重要因素。植物定殖通过降低土壤pH以及提高SOC驱动微生物的群落演替。植物定殖改变了细菌和真菌多样性、群落结构、对环境因子的响应并且增强了微生物之间的相互作用。本研究拓展了对冰川前缘微生物群落动态的认知，从微生物的角度强调了植物定殖对冰川前缘营养物质积累和生态系统稳定性的重要作用。

引文格式：

Yang Liu, Mukan Ji, Wenqiang Wang, Tingting Xing, Qi Yan, Belinda Ferrari, and Yongqin Liu. 2023. Plant colonizationmediates the microbial community dynamics in glacier forelands of the Tibetan Plateau. iMeta. e91. 10.1002/imt2.91

作者简介

刘阳（第一作者）

●  兰州大学泛第三极环境中心生态学博士

●  目前研究方向为冰川前缘微生物及其驱动的碳循环过程

计慕侃（通讯作者）

●  兰州大学泛第三极环境中心教授

●  研究方向为主要从事极端环境下的微生物多样性、功能及生存机制研究，结合微生物群落结构、功能潜力及生理实验方法探究青藏高原和南北极荒漠土壤微生物的群落结构及功

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