Science封面文章 | 西北大学金丝猴研究团队揭示灵长类社会演化之谜

Original 共赴多组学的华大科技BGITech

2024-11-11

动物界的复杂社会是如何演化的？有着什么样的生物学基础？这些一直是动物行为学领域的核心问题。

2023年6月2日，西北大学金丝猴研究团队联合中国科学院昆明动物研究所、澳大利亚西澳大学和华大等国内外12家科研单位在国际顶尖学术期刊《科学》（Science）杂志以长文形式在线发表了关于灵长类社会演化的研究论文“Adaptations to a cold climate promoted social evolution in Asian colobine primates”（点击文末“阅读原文”查看文献）。

该研究整合动物行为学、生态学、地质学、比较基因组学等多学科手段，开创性地建立了“行为-生态-基因组”研究框架，解析了亚洲叶猴复杂社会系统演化的过程、动力和遗传基础，首次系统性地揭示了灵长类社会演化之谜。

灵长类多样的社会系统从何而来，传统的“行为-生态”模型认为，这是动物对不同的环境的一种直接适应。然而近年来越来越多的证据表明，灵长类动物的社会系统，受其系统发育的影响。比如，不管什么地方的哪一种猕猴，都是由“猴王”管理的多夫多妻制社会，而不论中国云南还是马来西亚的，长臂猿都是一夫一妻制的“家庭”群。也就是说，亲缘关系越近的物种，社会系统也越相近。这些证据都提示，包括社会系统在内的动物行为，也许是一种受遗传影响的“本能”。但是，如何将进化生物学中 “选择与适应”这一中心法则，与分子生物学中“遗传密码-转录-翻译-功能” 这一中心法则相结合，一直是动物学家们困扰的问题。由于缺少关键证据与长期跨物种的大尺度研究，有关动物行为演化的具体机制，尤其是遗传基础一直没有大的突破。

西北大学金丝猴研究团队20年来致力于亚洲叶猴重层社会系统演化的解析，结合近年来组学数据的积累，为突破这一瓶颈创造了契机。亚洲叶猴隶属旧大陆猴疣猴亚科，共7属55种，包含四种不同的社会类型，分布地域纵跨热带雨林到温带雪山地区，是研究社会系统演化的良好模型。

图1 金丝猴家庭照片（供图：欧阳冠来）

主要研究成果

研究团队通过亚洲叶猴七个属代表物种的高质量基因组，和系统发育重建，发现该类群的社会演化存在很强的系统发育信号，在此背景下，通过祖先节点的社会系统重建，发现重层社会的演化经历了两步式的逐步聚合过程：亚洲叶猴祖先为单个一雄多雌制小家庭，奇鼻猴一支演化为间歇性聚合的半重层社会，最后到仰鼻猴属则演化为长期集群生活的真正的重层社会。

在大约800万年前的中新世，亚洲叶猴的祖先，首先从欧洲扩散而来，其中一支，从印度半岛一直扩散到了东南亚地区，这一类群后来分化成三个属，并保留了其祖先的一雄多雌制“单家庭群”社会系统。而另一支在晚中新世扩散到了中国云南，形成了奇鼻猴的基部类群，伴随着这一地区晚中新世的寒冷事件，它们的家庭群不再互相排斥，时而分离，时而聚合，形成了类重层社会。由于食物匮乏，大多数奇鼻猴后来向南扩散，演化出白臀叶猴和长鼻猴等不同物种，时至今日，尽管它们生活在越南和加里曼丹岛的温暖地区，却仍然保留着祖先对寒冷的适应，以及类重层社会这一结构特征。与此对应，它们的近亲金丝猴，却在一次次的寒冷事件中，留在了北方，经历更新世反复的冰期与间冰期，它们的社会组织再一次聚合， “家庭”长期稳定生活在一起，演化出真正的大型重层社会。通过这一些列事件，西北大学研究团队首次提出了亚洲叶猴“三幕式”的社会演化历史，该结果进一步支持了团队自主提出的重层社会亚洲起源-聚合学说。

图2 寒冷事件促进亚洲叶猴社会聚合（供图：齐晓光、赵兰、武进伟）

那么，引发这种聚合的驱动力是什么？研究团队通过对现生7属55种亚洲叶猴上千种环境变量的综合生态因子分析，构建了迄今为止最全的亚洲生态数据集，结果显示生活在寒冷环境中的现生物种，更倾向于形成大的社群。研究团队通过进一步祖先分布重建，结合构建的亚洲古地质、古环境数据集，研究团队发现两次社会聚合都发生在历史寒冷时期以及气候寒冷的地区，表明寒冷效应可能促进了社会聚合，是重层社会演化的一个关键生态因子，明确了社会演化的环境动力。

寒冷作为选择压力，导致聚集发生的遗传学基础是什么呢？

为挖掘寒冷压力背后的组学机制，基因组层面分析发现过去6个百万年的冰期促进了与寒冷相关的能量代谢和神经、激素调节相关基因受到强烈的正选择，演化出了更加有效脑、神经激素调控网络，特别是在奇鼻猴类群表现出了更有效的多巴胺和催产素通路。研究团队进一步分析发现，寒冷效应引发的这些适应性变化，可能更有利于延长寒冷地区奇鼻猴的亲本抚育行为，包括更持久的哺育、怀抱，从而抵御寒冷，增加婴猴的成活率。这些自然选择带来的适应性变化，间接增加了个体的友好行为，这一系列在遗传水平的激素变化，也使得金丝猴变得更温顺，个体间有着更高的容忍度，进而促进了单家庭群向重层社会的聚集。这一结果还得到了细胞功能实验和行为学实验的验证。

图3 金丝猴家庭照片—（供图：欧阳冠来）

图4 神经-激素调节的适应性变化增强社会亲和力（供图：齐晓光、赵兰、武进伟、许宁）

科技君点睛

该研究首次全面从行为、生态、地质、化石、遗传等多个维度，完整解析了亚洲叶猴重层社会的逐步进化模式，证明了灵长类动物基因组调控适应和社会进化之间的直接联系，为发掘其他动物的行为进化机制提供了新的视角，并致谢了生命周期表项目计划。

该研究被审稿人评价为“在灵长类和脊椎动物的研究中都是前所未有的，迄今为止关于动物社会演化最全面的研究”，“为社会演化领域开辟了一条新的道路”。

西北大学齐晓光教授、西北大学博士后武进伟、赵兰为论文共同第一作者，深圳华大生命科学研究院光宣敏博士、深圳华大基因科技服务有限公司张弛副研究员、深圳华大万物科技有限公司高级工程师孙海陆参与项目研究工作。西北大学齐晓光教授、李保国教授、中国科学院昆明动物研究所吴东东研究员和澳大利亚西澳大学Cyril C. Grueter教授为共同通讯作者。西北大学为第一单位，华大基因为第二单位。该研究获得国家自然科学基金，陕西省科技厅创新人才推进计划-科技创新团队，西北大学优秀人才培育专项，陕西省教育厅基础研究计划等支持。