对逼近黑影的恐惧深深印在我们的眼睛里
猫头鹰捕捉地上的老鼠
（图片来源：Tom Samuelson，国家地理）
有一天，猫头鹰看到地上有老鼠，就悄悄地飞了下来。老鼠扭头一霎那间，就看到一个黑影向它扑来，这时的它像是被冰封了——本来举起的小胳膊也放不下了，翘起的尾巴还悬在空中。而此时的猫头鹰，突然失去了目标，随即调转方向，飞向了另外一个树干。
经过长达十分钟的僵直后，老鼠的脑子里才有了恐惧的感觉，它一溜烟地跑进了窝里，脑袋朝向洞口，身体蜷缩着。过了好久，它才敢探出脑袋，看看外面还有没有危险。
其实，不仅老鼠有这种遭遇，很多动物都有类似的经历。在动物的世界里，有一种刻在基因里的恐惧。当动物被快速逼近的黑影惊吓时，或者会变成“僵尸”，保持一动不动数十分钟；或者疯狂逃跑，以最快的速度躲进安全的地方。此外，还会有很多恐惧相关的症状出现，比如：吓得屎尿齐飞，心跳骤增等等。而且，这种恐惧过后的很长时间内，它们都不敢轻易走近碰到“鬼”的地方。
那么，动物们为何会对一个变大的黑影产生恐惧呢？这种恐惧又来源于哪里，是如何被激发的呢？
逃跑和装死，竟然是
祖宗传下来天下最快的武功
为了弄清楚这种恐惧的来源，研究人员开始了大胆的猜想和精密的实验。首先，他们认为这明显是一种提高动物生存率的行为：老鼠在猫头鹰扑来时被“冻住”了，才得以躲过猫头鹰的猎杀；当看到拍打它的黑影时，苍蝇突然跳起飞走，才得以快速逃脱猎杀者的掌心。这种防御行为可以让动物在极短的时间内对突然出现的危险做出反应，以最为简单有效的方法保全自己的性命。
实验室里研究不同动物对逼近黑影刺激的反应
（图片来源：F. Claire Rind and Peter J. Simmons, 1999. Trends Neurosci、
Hiroshi Ishikane et al. 2005. Nature Neuroscience、Pengfei Wei et al. 2015. Nature Communications）
从进化的角度来看，很容易理解为什么这种反应会被直接编码到基因里——如果幼年动物需要学习这种反应的话，在第一次遇到危险时可能就已经丧生了。只有将这种对危险的快速反应刻在基因里传给下一代的动物，才能最有效地保证幼年动物的存活，使整个物种在激烈的进化竞争中取得胜利。而恐惧往往是这种本能防御行为的副作用，在动物产生防御行为后，恐惧会给它们留下深刻的印象，让它们记住这种危险的存在。
天下武功，唯快不破。这种保命本领的秘诀之一就是一个“快”字。在捕猎者眼中，被捕食动物永远是弱小的存在。不过，它们却从祖先那里继承了天下最快的武功：僵直术和逃跑术。这些武功甚至都不需要经过大脑皮层，而是在自己都没有意识到的情况下就第一时间施展出来，给动物们留下宝贵的保命时间。
老鼠见了猫快速地逃跑
（图片来源：AmazinglyTimedPhotos.com）
想活命，除了走高速，还要架电缆
那么，为何这门保命的绝学能这么快呢？
其实，在动物的脑子里有一条高速路，直接将危险转化为行动。这条高速路从眼睛开始，将危险信号传输到脑中一个叫上丘的地方，然后兵分两路，一路到指挥运动的脑区，启动防御行为；另外一路到负责恐惧的脑区杏仁核，产生恐惧情绪。这样，危险信息就不用先通过大脑皮层处理，再经由运动相关的脑区来输出行为。信息传递通路也大大缩短，使得动物不经过思考就能做出行动，有了下意识一样的反应。
从视网膜到脑中的高速通路
（图片来源：Lynda Erskine and Eloisa Herrera, 2007, Developmental Biology）
如前所述，在动物启动脑中的快速通路之前，需要由眼睛先检测到危险。如果视觉出了问题，动物们是很容易被捕食者吃掉的。问题又来了：视觉系统如何快速检测到危险的存在呢？这种检测需要视网膜中的所有细胞来参与吗？检测这种危险信号和通常情况下看东西的机制一样吗？
实际上，在视网膜中有一类很大的细胞。它们伸出长长的肢体，形成一张宽大的网，像巨型雷达一样捕捉着视野中的信号。除了向大脑提供黑白、颜色等信息之外，这个细胞还有另外一种不为人知的功能，那就是检测逼近的黑影刺激。通过向脑中发射电信号，它们能告诉下游的细胞，现在逼近的黑影有多大，是否应该准备行动。
这类细胞不仅有宽大的树突，还有一根粗大的轴突，也就是将信号传输到脑子里的“电缆”。这条电缆有特殊绝缘外层包裹，比其他电缆传输速度更快，可以说是第一个将信号报告给大脑的。有了这类细胞，眼睛就可以实现对逼近黑影特异的检测和快速报告了。
小鼠视网膜中的阿尔法细胞
（图片来源：中科院神经所张翼凤实验室）
如何捕获并驯服一种细胞
值得一提的是，人们对这类细胞的认识经历了一个漫长的过程。虽然很早人们就在猫的眼睛里发现了这种细胞，将其命名为阿尔法细胞（取“第一、开端”之意）；但是这类细胞零散地分布在视网膜中，每次研究员们只能随机抓取一个阿尔法细胞，能不能碰见下一个，完全靠运气。可是，如果不能进行精确区分，也就没办法将它们全部挑出来进行控制。所以，如何捕获并驯服这类细胞，成了研究者最大的挑战。
得益于深入的基因研究，研究者找到了在一部分阿尔法细胞（瞬时撤光型阿尔法细胞）中特异表达的一个基因。这种特异表达的基因就如细胞的名字一样，可以让研究者轻松地把细胞“叫”出来。并可以每次只叫出这群细胞去干活，而不打扰其他细胞的工作，这样，捕获的问题就解决了。
那么，研究者是如何驯服这类细胞的呢？首先，他们让这群细胞乖乖地歇着，同时令眼睛中的其他细胞保持正常工作，此时的老鼠在看到逼近黑影时竟然不害怕了。在这之后，研究者让这群细胞向脑中发出假的警报信号，这时，虽然并没有逼近的黑影，但是老鼠仍然傻乎乎地逃跑了，而且被吓得不要不要的。这些实验证明，视网膜中的瞬时撤光型阿尔法细胞就是向脑中报告逼近黑影刺激的细胞。
通过控制小鼠视网膜中的阿尔法细胞来控制小鼠的恐惧行为（图片来源：Fei Wang et al. 2021, Current Biology）
眼睛里的报警专线
不过，这又涉及到一个问题——眼睛每时每刻都在观察着外面的世界，向大脑提供视觉成像，通过这些精细的图像就可以让动物看到危险来临，那为何还需要一个专门的通道来报告危险信息呢？就如我们已经拥有了功能丰富的移动互联网，还需要报警电话吗？
其实是需要的，如果信息太多，我们就很难将要点从繁如星海的信息中找出来。保留报警电话才可以专门检测危险刺激，在不混淆其它无用信息的前提下，将有关信息直接传输给相关部门，后者才可以派出机动部队，进行救援和保护。其实在人类社会中，这种机制早已存在。比如，在军队体系中，他们的侦察系统只关注敌军的动态，收集相关信息，快速上报。
同理，动物眼睛中的专门通道就如同报警电话，它们只负责检测逼近的黑影，并以最快的速度将危险信息传输到负责防御行为的脑区。这样一种报警专线加上快速反应系统，使得动物们可以很好地躲避捕食者的偷袭。
一只狐狸出其不意地向一只土拨鼠发动攻击（图片来源：鲍永清，2019年度野生动物摄影师大赛获奖作品）
现在我们知道了，逼近黑影导致的恐惧是一种天生的行为，为一代又一代的动物争取到了在危机时刻生存下来的机会。虽然在今后的日子里，动物们还会被这种逼近的黑影吓得魂飞胆破，但是它们的经历让人类对大脑的危机处理机制有更多的了解。随着研究者对大脑的理解更为深入，他们就能解释更多的动物行为，并为人类的疾病治疗提供坚实的理论基础。
2021年4月1日，关于逼近黑影导致动物恐惧的视网膜机制的研究发表在《当代生物学》杂志上。这个题为《瞬时撤光型α视网膜神经节细胞介导逼近视觉刺激触发的本能防御反应》的研究由中国科学院脑科学与智能技术卓越创新中心（神经科学研究所）张翼凤研究组历经八年攻关完成。
该研究通过筛选瞬时撤光型α视网膜神经节细胞的分子标志物并构建能够标记及操控该细胞的转基因小鼠，发现这类细胞可以编码逼近视觉刺激的大小，并且介导了逼近视觉刺激触发的小鼠本能防御反应。此研究首次找到了标记瞬时撤光型α视网膜神经节细胞的分子标志物，并证明这类神经元构成了视网膜中的一条警报专线，用于通过皮层下通路快速引起小鼠的防御反应。
参考文献：
[1] Wang et al., OFF-transient alpha RGCs mediate looming triggered innate defensive response, Current Biology (2021), https://doi.org/10.1016/j.cub.2021.03.025
[2] Yilmaz, M., and Meister, M. (2013). Rapid innate defensive responses of mice to looming visual stimuli. Curr. Biol. 23, 2011–2015.
[3] Boycott, B.B., and Wassle, H. (1974). The morphological types of ganglion cells of the domestic cat’s retina. J. Physiol. 240, 397–419.
[4] Pang, J.J., Gao, F., and Wu, S.M. (2003). Light-evoked excitatory and inhibitory synaptic inputs to ON and OFF alpha ganglion cells in the mouse retina. J. Neurosci. 23, 6063–6073.
[5] F. Claire Rind and Peter J. Simmons. (1999). Seeing what is coming: building collision-sensitive neurones. Trends Neurosci. 22, 215-220
[6] Ishikane, H., Gangi, M., Honda, S., and Tachibana, M. (2005). Synchronized retinal oscillations encode essential information for escape behavior in frogs. Nat. Neurosci. 8, 1087–1095.
[7] Wei, P., Liu, N., Zhang, Z., Liu, X., Tang, Y., He, X., Wu, B., Zhou, Z., Liu, Y., Li, J., et al. (2015). Processing of visually evoked innate fear by a non-canonical thalamic pathway. Nat. Commun. 6, 6756.
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