陆地植物起源新线索:半陆栖藻类基因组分析 | Cell Press 青促会述评
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作为世界领先的全科学领域学术出版社，细胞出版社特与“中国科学院青年创新促进会”合作开设“青促会述评”专栏，以期增进学术互动，促进国际交流。
第八期专栏文章，由中国科学院植物研究所研究员、中国科学院青年创新促进会会员 冉进华，就 Cell 中的论文发表述评。
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大约15亿年前，光合真核生命起源于海洋之中。其后的十亿年间，光合生物的多个类群曾适应陆地环境，并成功登陆。然而，几乎所有的化石和分子证据均证实，现有陆地植物来源于一次单一的登陆事件，即淡水藻类的一支进化出了在陆地上生存的能力。这次登陆事件发生于大约6亿年前，被认为是地球生命史上最重大的进化事件之一。植物在登陆过程中获得了一系列关键进化创新和适应性特征。登陆成功后的先驱陆地植物对大气和土壤地球化学的组成产生了深远的影响，并为陆地植物多样性的爆发铺平了道路。
水生光合生物如何实现登陆一直备受关注。然而，登陆事件的发生时间太过久远，难以一窥究竟。近年来，分子进化研究手段的快速发展让人们可以通过对现生物种基因组的解析来一探端倪。
与现生陆地植物亲缘关系最近的类群是轮藻门(Charophyta)，两者共同组成了链形植物(Streptophyta)。轮藻门由并系的六支组成，其中的三支[轮藻纲(Charophyceae)、鞘毛藻纲(Coleochaetophyceae)和双星藻纲(Zygnematophyceae)]与陆地植物共同组成了膜生植物(Phragmoplastophyta)（图1）。轮藻纲在膜生植物中最早分化，然而其形态却最复杂；双星藻纲虽然形态最简单，却与现生陆地植物亲缘关系最近。它们的基因组中都可能存在着与早期植物登陆相关的关键信息。
▲图1 绿色植物的系统发育关系
2018年，德国马尔堡大学（University of Marburg）等单位的60位科学家对轮藻纲布氏轮藻（Chara braunii）的基因组及其特性进行分析并发现了许多对陆地环境适应的清晰印记，包括纤维素合成酶、顶端细胞生长、植物激素网络、活性氧（ROS）对有性生殖的潜在作用、成膜体、RNA编辑修复UVB诱导突变、多细胞孢子体、胚胎发育、复杂表皮的形成以及与丛枝菌根互作的能力等（Nishiyama et al., 2018）。
2019年，来自中国农业科学院基因组所等单位的科研人员报道了双星藻纲两个物种（Spirogloea muscicola和Mesotaenium endlicherianum）的基因组。结果显示，与绿藻的其它分支相比，双星藻纲的基因组具有更多的与抗逆、抗干旱、抗强紫外线等相关的转录因子，共享大量以往被认为是陆地植物特有的核心基因家族，其细胞壁结构也更接近陆地植物。最关键的是，该研究显示绿色植物共同祖先的基因组从土壤细菌中“偷”或“借”来了两个与陆地植物祖先适应陆地生境相关的关键分子信号：GRAS和PYL。GRAS是一类转录因子，与植物生长、发育和抗逆等重要代谢途径相关；PYL则是脱落酸ABA遗传通路中重要的受体因子，这两者一直被认为是陆地植物所特有。这一水平基因转移事件发生于约5.8亿年前，是陆地植物祖先获得功能与适应性上“历史性飞跃”的关键一步（Chen et al., 2019）。
化石证据表明，现生轮藻类的形态变异较大，但却仅代表了先前存在的变异的一小部分。通过了解更多类群的形态多样性及其潜在的发生机制，将有助于阐明植物登陆过程中至关重要的适应性。珍珠柱形鼓藻（Penium margaritaceum）也属于双星藻纲，为单细胞形态，却具有复杂的类地植物细胞壁，并能分泌多糖粘液，生活在半水生的环境中（图2）。这些特征为研究早期陆地植物如何适应干旱和紫外线辐射的环境以及对身体支撑结构的需求提供了机会。
在最新一期的Cell文章中，来自康奈尔大学的Jocelyn K.C. Rose、Zangjun Fei、斯基德莫尔学院的David S. Domozych领导的研究团队合作公布了珍珠柱形鼓藻的基因组序列，试图揭示该物种适应短暂的半陆栖生活方式的基因和过程，探讨该物种相对简单的形态是否与基因组特征相关。在此基础上，进一步研究该物种对一系列非生物胁迫的反应，以阐明其能够耐受陆地生境的适应措施（Jiao et al., 2020）。
▲图2 珍珠柱形鼓藻（Penium margaritaceum）的形态特征
利用Ilumina高通量测序，组装获得了332,786条scaffolds，共约3.661Gb的基因组序列。组装好的基因组序列包括约80.6%的重复序列，尤其是具有大量的长末端重复(LTR)和简单重复序列。结合组装的基因组和PacBio测序数据，共预测出了53,262个蛋白编码基因。分析显示，在珍珠柱形鼓藻的基因组中，获得了一系列能够应对半陆生环境的创新性遗传特征。具体如下：
（1）与陆地生活相关的基因家族和调控系统的出现或扩张。在双星藻纲和陆地植物的共同祖先中超过124个基因家族发生了扩张。这些基因家族中的大多数与缺水、寒冷、细菌和氧化等应激反应以及植物激素脱落酸（ABA）、生长素（AUX）、乙烯（ETH）和茉莉酸（JA）的产生和信号传导有关。此外，还包括与蛋白磷酸化和细胞壁组织有关的基因家族。
（2）转录因子数目远远超过其它绿藻类。一些与非生物胁迫响应相关的转录因子家族在双星藻纲中大量扩张。另外一个显著的特征是拥有大量的GRAS家族成员。
（3）能够合成和响应经典的植物激素。珍珠柱形鼓藻缺乏典型的AUX生物合成途径，也没有与陆地植物AUX TIR1或其旁系同源基因COI1（编码JA受体）相关的F-box基因，但珍珠柱形鼓藻的两个Aux/IAA蛋白中，其中一个具有两个结构域，这一点与陆地植物相似。
（4）含有复杂多糖的细胞壁。细胞壁能提供生物力学支持，并使植物免受环境压力。在轮藻门中已进化出合成细胞壁多糖的能力。
（5）细胞外疏水性聚合物的多样性。藻类没有真正的角质层，但珍珠柱形鼓藻已具有角质层生物合成、运输和装配框架的痕迹。在陆地植物中促进角质层组装的角质合酶（CUS）和螯合酶（BDG）的同源基因在珍珠柱形鼓藻中均被发现。
（6）存在类黄酮化合物。类黄酮化合物能保护植物免受紫外线辐射（Yonekura-Sakakibara et al., 2019）。在珍珠柱形鼓藻中发现了多种类黄酮类化合物，并具有4-香豆酸:辅酶A连接酶（4CL）和查尔酮合酶(CHS)的同源基因，但却没有发现苯丙氨酸解氨酶（PAL）和肉桂酸4-羟化酶（C4H）。其类黄酮的生物合成途径可能与陆地植物不同。
（7）对陆生环境中非生物胁迫的响应。高光（HL）对珍珠柱形鼓藻的细胞或叶绿体形态没有显著影响，但干燥（DE）和较小程度的HLDE诱导了不对称的细胞伸长和叶绿体结构的破坏。这三种处理方法的主要结构和行为效应是产生大量粘液。在转录组水平上，对DE的反应比其他两种处理更大。所有三种处理上调的基因的主要类别均与碳水化合物代谢有关。在DE处理下，还发生了大量的细胞壁重塑（图3）。
▲图3 珍珠柱形鼓藻经干燥（DE）、高光（HL）及二者组合处理后的形态变化
综上研究发现，珍珠柱形鼓藻具有大量的遗传创新以适应短暂的半陆栖生活方式：大量与陆地生活相关的转录因子和基因家族发生了扩张以及新的调控系统的出现；具有能吸收紫外线的类黄酮化合物；参与细胞壁生物合成、组装和重塑的大量蛋白家族的出现，以防止紫外线辐射和应对干旱胁迫；有细胞外疏水性聚合物，以限制水分流失等（图4）。
▲图4 全文总结
值得注意的是，所有双星藻纲物种被认为是源自多细胞的祖先(Delwiche and Cooper, 2015)，而珍珠柱形鼓藻的单细胞形态为半水生或亚空中生境的生活提供了显著优势。体积小、细胞分裂迅速、基于接合的简单性繁殖方式以及抵抗干燥的能力和分泌疏水性聚合物，比多细胞和具有复杂繁殖策略的其它双星藻纲类群在浅层湿地中生存提供了更有效的手段。
已经发表的三种双星藻纲物种的分化时间超过5亿年。在漫长的进化时间里，它们的基因组发生了不同的变化，从而产生了不同的形态特征及遗传特性以适应独特的空中/半陆地生境。双星藻纲在形态上来说，与现生陆地植物相差甚远，目前的研究揭示的可能只是与登陆相关的部分遗传与适应性机制。因此，仍需要对其它基因组进行测序，以阐明双星藻纲科内的变异以及它们和陆地植物的最后共同祖先的特性，从而最终揭示植物登陆这一意义非凡的进化事件是如何产生的。
本文参考文献（上下划动查看）
Delwiche, C.F., and Cooper, E.D. (2015). The evolutionary origin of a terrestrial flora. Curr. Biol. 25, R899-R910.
Jiao, C., Sorensen, I., Sun, X., Sun, H., Behar, H., Alseekh, S., Philippe, G., Palacio Lopez, K., Sun, L., et al. (2015). The Penium margaritaceum genome: Hallmarks of the origins of land plants. Cell 2020.
Cheng, S., Xian, W., Fu, Y., Marin, B., Keller, J., Wu, T., Sun, W., Li, X., Xu, Y., Zhang, Y., et al. (2019). Genomes of subaerial Zygnematophyceae provide insights into land plant evolution. Cell 179, 1057-1067.
Nishiyama, T., Sakayama, H., de Vries, J., Buschmann, H., Saint-Marcoux, D., Ullrich, K.K., Haas, F.B., Vanderstraeten, L., Becker, D., Lang, D., et al. (2018). The Chara genome: secondary complexity and implications for plant terrestrialization. Cell 174, 448–464.e24.
Yonekura-Sakakibara, K., Higashi, Y., and Nakabayashi, R. (2019). The origin and evolution of plant flavonoid metabolism. Front. Plant Sci. 10, 943.
论文摘要
植物登陆的进化特征和分子创新仍是未解之谜。通过对单细胞藻类珍珠柱形鼓藻(Penium margaritaceum)的基因组序列的研究，让我们对植物登陆的历史有了更深入的理解。珍珠柱形鼓藻属于陆地植物的姐妹支双星藻纲(Zygnematophyceae)，其基因组含有很高比例的重复序列，这些序列与大规模的基因片段复制有关，并可能促进了新功能化。与早期分化的藻类支系相比，珍珠柱形鼓藻扩展了与适应半陆地环境相关的基因家族、信号网络和适应性反应范围，并具有多种多样的生理过程和保护性细胞特征，如黄酮类化合物和涉及细胞壁生物合成、组装和重构的大量修饰酶的家族。结合转录组分析，进一步阐明了与半陆地生态系统有关的适应、反应和选择性压力。在半陆地生态系统中，简单的体型将是一个优势。
The evolutionary features and molecular innovations that enabled plants to first colonize land are not well understood. Here, insights are provided through our report of the genome sequence of the unicellular alga Penium margaritaceum, a member of the Zygnematophyceae, the sister lineage to land plants. The genome has a high proportion of repeat sequences that are associated with massive segmental gene duplications, likely facilitating neofunctionalization. Compared with representatives of earlier diverging algal lineages, P. margaritaceum has expanded repertoires of gene families, signaling networks, and adaptive responses that highlight the evolutionary trajectory toward terrestrialization. These encompass a broad range of physiological processes and protective cellular features, such as flavonoid compounds and large families of modifying enzymes involved in cell wall biosynthesis, assembly, and remodeling. Transcriptome profiling further elucidated adaptations, responses, and selective pressures associated with the semi-terrestrial ecosystems of P. margaritaceum, where a simple body plan would be an advantage.
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述评人简介
冉进华，博士，中国科学院植物研究所研究员，2012年入选中国科学院青年创新促进会会员，2016年入选中国科学院青年创新促进会优秀会员。主要从事裸子植物的分子系统学、分子进化与生物地理学研究。近年来在植物DNA甲基化以及裸子植物的亲缘关系、分子进化和生物地理学等研究方面取得了重要成果；主要研究工作发表在Nat Plants、Proc R Soc B、Mol Ecol、Mol Phylogenet Evol、BMC Evol Biol、Ann Bot、J Mol Evol 等国际主流刊物上。
Jin-Hua Ran is a Professor in Institute of Botany, the Chinese Academy of Sciences. She mainly focuses on molecular phylogenetics, evolution and biogeography of gymnosperms. She published twenty research articles, including Nat Plants, Proc R Soc B, Mol Ecol, Mol Phylogenet Evol, BMC Evol Biol, Ann Bot, and was selected as a member (2012) and excellent member (2016) of Youth Innovation Promotion Association of CAS.
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原文刊载于CellPress细胞出版社旗下期刊Cell上，
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