早期社交经验“有无”可塑造你未来的社交网络和模式 | Cell Press青促会述评

▲ 点击上方蓝字关注CellPress细胞科学 ▲

生命科学

Life science

作为世界领先的全科学领域学术出版社，细胞出版社特与“中国科学院青年创新促进会”合作开设“青促会述评”专栏，以期增进学术互动，促进国际交流。

第三十一期专栏文章，由中国科学院动物研究所 王代平 研究员，就Current Biology中的论文发表述评。

长按图片扫描二维码阅读论文

很多物种，从低等的单细胞生物到高等的人类，都表现出很强的群居性。毫无疑问，对于群居性动物而言，其群居模式是一种很重要的行为适应。群居的表现形式可以多种多样：既有简单类似于随机行为的互动模式，也有高度一致化的群体行为（例如飞行鸟群，游行鱼群）；且可以用社会网络分析加以量化。群体内个体之间可以相互影响，这些个体之前的社交经验、行为动机和生理状态（内在状态）会影响其所在群体的行为选择，导致多样化的行为层次和反应。以上这些因素综合会产生高度复杂且动态化的群体环境：个体间前一个互动模式会影响到其下一个互动模式。正是由于群体行为复杂且动态化的本质，对其进行量化研究往往是一个巨大的挑战。其中一个最基本的问题是研究群体“外在因素”和“内在因素”（例如个体之前的社交经验、特定的群体组成以及群体所在的外部资源环境）是如何塑造其群体行为模式。尽管之前有所研究，但是例如成员个体的社交经验和内在动机对群体行为的互作影响，还是了解很少。目前对于群体行为的研究表现出两个层次：一个是关注群体个体的行为，另一个层次是关注群体内成员之间互动的结构动态。尽管前者方法的局限会丧失研究整个群体的行为信息，然而这两者方法是互补的，可以给研究者对于整个群体行为模式更加全面的了解。

来自以色列巴伊兰大学的Galit Shohat-Ophir教授团队，利用模式动物果蝇（D. melanogaster），通过一系列的行为控制实验，运用改善的行为数据收集方法（Ctrax, JAABA, JAABA plot 以及 FixTRAX）和新的社会网络分析框架（an experimental framework of group signatures），力图比较和区分“外在因子”（个体之前社交经验，不同的外在环境条件等）和“内在因子”（个体内在状态等）对果蝇群体行为模式的影响。首先，研究者准备了两组社交经验不同的雄性果蝇来进行实验比较。其中一组具有良好的社交经验培养（socially raised flies, “有社交经验组“：该组果蝇个体跟其他9只果蝇一起混合3天时间用来培养其社交经验），而另一组雄性果蝇则进行隔离处理（isolated raised flies, ”无社交经验组“：该组果蝇个体完全单独隔离3天时间）。通过有无社交经验的实验处理后，研究者释放该两组果蝇，将其置入每10个个体为一组的群体中进行观察，研究其行为模式。

之前社交经验可改变其后的群体行为模式

结果表示，果蝇个体之前的社交经验能塑造具有不同行为和社会网络结构的群体行为模式（图 1）。与“无社交经验组”相比，“有社交经验组”的果蝇展现出较低的活动水平（图 1 A）, 较短的走动时间（图 1 B），较少的身体转向（图 1 C）, 相互身体接触（图 1 D）和主动接近（图 1 E）以及较少的追逐时间（图 1 F）。“有社交经验组“ 的果蝇也展示出较少的相互躯体互动（图 1 H）等。社会网络分析表明，“有社交经验组”展现出高度的亚群体模块性等群体特征（图 1 J，K, L, M, N, O）。有趣的是，这些群体行为模式特征并不受群体成员的熟悉度影响。进一步的个体以及其所在的群体行为模式分析表明，雄性果蝇个体之前的社交经验能显著增加往后群体行为的多样性（Increases Behavioral Variability）。这表明“有社交经验“的果蝇表现出更多样化的行为以及较高的行为变异性（潜能）。

▲图1  果蝇之前的社交经验可塑造其后所在群体的行为模式和社会网络结构

视觉信号是“有社交经验组“果蝇群体行为模式的必要条件

研究人员进一步深入研究造成“有社交经验组“果蝇截然不同的群体行为模式原因。为此，他们比较了该组果蝇在有无光照条件下的群体行为特征。结果发现，视觉信号对于该群体行为特征的展现非常重要（图2）。在没有光照的条件下，“有社交经验组“果蝇展现出更多的行走，身体转向，相互间身体接触等行为（图 2 A）。在无光照条件下，该组果蝇也展现出更多的相互追逐和主动接触行为，以及较短的社交群体聚集行为（图 2 A），这与上述”无社交经验“组果蝇的群体行为模式相似（图 1）。值得一提的是，在无光照条件下，该组果蝇似乎展现出更多的攻击行为。

▲图2  视觉信号是群体行为模式表达的必要条件

调节攻击行为的信息素（cVA Perception）影响果蝇的群体行为模式

除了研究视觉信号对果蝇群体行为的影响，研究者也关注研究了另一个影响果蝇群体行为的重要因子，即基于信息素的化学通讯信号。信息素cVA可以调节果蝇基于经验的攻击行为。因此，研究者通过阻断果蝇对该信息素的感知通路来研究其群体行为模式。结果发现，对于Or65a神经元的抑制显著改变了“有社交经验组“果蝇的群体行为模式。与控制组相比，具体表现为：显著增加飞行速度，更多的追逐等攻击行为。这表明Or65-表达的神经元具有塑造果蝇群体行为模式的功能。

群体组成成分对果蝇群体行为模式的影响

最后，研究者还研究了不同的群体组成对于其行为模式的影响。研究人员在该部分实验中，通过基因敲除技术，准备了一种表现出高度攻击的果蝇个体（Hyper-aggressive male flies：“高度攻击性组”）。通过调节不同比例的“有社交经验组“和”高度攻击性组“果蝇个体，比较和分析了其群体行为模式。结果发现，对于一个具有典型“有社交经验组”群体特征的果蝇群体，只需加入另外约50%的“高度攻击性组”果蝇，则该果蝇群体特征表现出典型的如上面所述的“无社交经验组”群体行为特征（图3）。进一步的研究表明，尽管混合“有社交经验组“和”高度攻击性组“果蝇的群体行为模式受到这两种果蝇各自的行为特征所影响。然而，该混合群体整体行为模式则表现出单一的群体模式（图 3）。

▲图3  不同比例的“高度攻击性组“果蝇个体影响群体的行为模式

论文摘要

群居生活会创造出一个复杂的动态环境，在此环境中，群居中个体行为会受其影响而且也会反过来影响其他的个体行为。尽管群居互动生活是很多生物表现出来的一个重要基础适应，但是其之前的社交经验，内在状态以及群体的组成怎样影响该群居的行为模式还是了解较少。在本研究中，我们通过一种改进的分析框架，来研究果蝇社交经验和群居行为模式的相互影响。首先，我们通过一系列的实验控制果蝇个体的之前社交经验和内在行为动机，比较其群居的社交行为模式和网络，简化了这种相互影响研究的复杂性。结果表明，之前有丰富社交经验的果蝇个体（“有社交经验组”）表现出一种截然不同的群体行为模式：其社会网络具有很高的模块化，很高的个体间差异性、很高的群体协调性以及稳定的亚群体特征。其次，通过对环境和个体遗传特征的控制，结果表明视觉通讯以及cVA-感知神经是群体以上行为模式的必要条件。第三，我们探索了不同群体组成对群体行为模式形成的影响。本项研究表明，果蝇可以形成复杂且动态化的社会网络结构。这种复杂动态性受果蝇个体之前的社交经验以及群体的个体组成成分深刻影响。本项研究为在复杂的社会环境下，利用简单的模式动物（例如果蝇）来研究行为的神经机制提供了范例。

Living in a group creates a complex and dynamic environment in which behavior of individuals is influenced by and affects the behavior of others. Although social interaction and group living are fundamental adaptations exhibited by many organisms, little is known about how prior social experience, internal states, and group composition shape behavior in groups. Here, we present an analytical framework for studying the interplay between social experience and group interaction in Drosophila melanogaster. We simplified the complexity of interactions in a group using a series of experiments in which we controlled the social experience and motivational states of individuals to compare behavioral patterns and social networks of groups under different conditions. We show that social enrichment promotes the formation of distinct group structure that is characterized by high network modularity, high inter-individual and inter-group variance, high inter-individual coordination, and stable social clusters. Using environmental and genetic manipulations, we show that visual cues and cVA-sensing neurons are necessary for the expression of social interaction and network structure in groups. Finally, we explored the formation of group behavior and structure in heterogenous groups composed of flies with distinct internal states and documented emergent structures that are beyond the sum of the individuals that constitute it. Our results demonstrate that fruit flies exhibit complex and dynamic social structures that are modulated by the experience and composition of different individuals within the group. This paves the path for using simple model organisms to dissect the neurobiology of behavior in complex social environments.

向下滑动阅览摘要原文

中文内容仅供参考，请以英文原文为准

述评人简介

王代平

德国马普研究所-慕尼黑大学特聘研究员

中国科学院动物研究所课题组组长

E-mail: [e-mail]

王代平，博士，德国马普研究所-慕尼黑大学特聘研究员，中国科学院动物研究所课题组组长。2018年于德国马普研究所-慕尼黑大学博士毕业，同年9月留任博士后研究员。2020年入职中国科学院动物研究所，成立课题研究组。

I study the behavioural ecology and genetics of mate choice using captive zebra finches as a model species. After I got my master degree at Beijing Normal University which focused on birds song in the field, I joined the Max Planck Institute for Ornithology for my PhD in 2014. I finished my PhD, entitled ‘mate choice and the evolution of female promiscuity in a socially monogamous species’, in 2018. In 2019, I started my postdoc with Bart Kempenaers, Wolfgang Fostmeier and Damien Farine. The main project of my current research is to conduct large-scale mate choice experiments to identify the role of cultural transmission and genetic inheritance in explaining mate choice in zebra finches. In addition, I have a broad interest in the genetic architecture of life history traits in avian species using genomic data; and conducting comparative studies under the framework of sexual selection theory. In 2020, I moved back to China and started my own research group at the Institute of Zoology, Chinese Academy of Sciences.

向下滑动阅览英文简历

相关论文信息

原文刊载于CellPress细胞出版社

旗下期刊Current Biology上，

点击“阅读原文”或扫描下方二维码查看论文

中国科学院青年创新促进会（Youth Innovation Promotion Association，Chinese Academy of Sciences）于2011年6月成立，是中科院对青年科技人才进行综合培养的创新举措，旨在通过有效组织和支持，团结、凝聚全院的青年科技工作者，拓宽学术视野，促进相互交流和学科交叉，提升科研活动组织能力，培养造就新一代学术技术带头人。

Youth Innovation Promotion Association (YIPA) was founded in 2011 by the Chinese Academy of Science (CAS). It aims to provide support for excellent young scientists by promoting their academic vision and interdisciplinary research. YIPA has currently more than 4000 members from 109 institutions and across multiple disciplines, including Life Sciences, Earth Science, Chemistry& Material, Mathematics & Physics, and Engineering. They are organized in 6 discipline branches and 13 local branches.

向下滑动阅览青促会的英文介绍

推荐阅读

▲长按识别二维码关注细胞科学