南师大钟伯坚述评：基于系统发育基因组学的链形植物多细胞性起源研究 | Cell Press青促会述评

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2024年第二期（总第160期）专栏文章，由南京师范大学教授钟伯坚，就Current Biology中的论文发表述评。

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链形植物（Streptophytes）不仅包括丰富多样的有胚植物（embryophytes），还包括一些早期分化的淡水和陆生藻类。这些藻类携带着陆地植物关键性状（如多细胞）出现的重要信息。其中，克里藻纲（Klebsormidiophyceae）因分布广泛（从普通环境如树皮和岩石到极端环境如沙漠和南极干旱地区），具备丝状形态和抗逆性显得尤为重要。然而，克里藻纲内部的系统发育关系目前仍存在争议，阻碍了对关键性状进化历史的进一步研究。

德国哥廷根大学的Bierenbroodspot博士等科研人员通过广泛采样（普通环境和极端环境）24个克里藻纲的物种，揭示了克里藻纲物种的栖息地利用和适应性、生态意义和丰富的多样性。该工作首先利用31个链形植物的SSU和rbcL序列分别构建系统发育树，结果表明单个基因不足以解析克里藻纲复杂的进化史。因此，研究人员进一步采用系统发育基因组学的手段，对24个克里藻纲样本进行转录组测序，并基于845个核基因和复杂的异质性模型（LG+C60），重建了克里藻纲稳健的系统发育框架，提出将克里藻纲划分为全新的3目分类系统（Klebsormidiales, Entransiales, Hormidiellales）（图1）。

▲图1 克里藻纲新的三目系统

（A）基于845个基因和LG+C60模型的最大似然法构建的系统发育树。采用超快自展和近似似然比检验计算支持率。100%支持率的分支用圆点标记；主要分支的支持率用圆点周围的彩色光环标记。

（B）克里藻纲形态多样性的部分展示。

由于具有复杂多细胞形态的陆地植物是由早期链形藻类演化而来，因此多细胞在链形植物中如何起源和演化一直是植物演化生物学研究的焦点。与陆地植物关系最密切的早期链形植物——双星藻纲（Zygnematophyceae）包括单细胞和丝状形态，然而比其更早分化的鞘毛藻纲（Coleochaetophyceae）和轮藻纲（Charophyceae）却具有更复杂的形态。研究人员推测双星藻纲的共同祖先可能经历了形态退化。了解链形植物多细胞形态演变规律的关键在于解析更古老的链形植物分支——克里藻纲。因此，研究人员基于重建的克里藻纲系统发育框架，进行了祖先状态重建分析（图2）。他们采用了两种策略编码形态特征：（1）基于两个形态特征，即单细胞和广义上的多细胞（聚集、丝状或更复杂的多细胞形态）；（2）采用三个形态特征，即单细胞、聚集和丝状形态。结果表明，克里藻纲祖先，以及膜生植物（Phragmoplastophyta）和克里藻纲的共同祖先都极有可能是多细胞藻类，并且膜生植物和克里藻纲的共同祖先更有可能是丝状形态。克里藻纲类群中出现的聚集和单细胞形态很可能是从丝状形态衍生而来。此外，研究人员利用9个化石校准进行分子钟定年分析，推断膜生植物和克里藻纲的共同祖先起源于10亿年前，结合祖先形态特征重建的结果，认为早在10亿年前，链形植物就进化出了多细胞形态。

从栖息地来看，早期链形植物已经开始尝试进行登陆，比如眼藻属（Mesostigma）和绿叠球藻属（Chlorokybus）分别生活在淡水和滩涂环境，但它们是生态位非常狭窄的罕见藻类。研究人员认为分布广泛的克里藻属才是绿色植物陆地化最成功的类群之一。克里藻（Klebsormidium spp.）是少数能够单独或与蓝藻、苔藓或地衣一起形成生物土壤结皮（Biological soil crusts，BSCs）的真核生物之一。为了探究克里藻纲和链形植物的生境变迁历史，研究人员利用重建的系统发育关系，进行栖息地的祖先状态重建分析。结果表明：（1）链形植物经历了陆地和水生栖息地之间的多次转变；（2）克里藻目（Klebsormidiales）祖先已经登陆（图2）。已有报道克里藻纲中一些属（Interfilum, Klebsormidium, Hormidiella 和 Streptosarcina）会产生特殊的类菌胞素氨基酸（mycosporine-like amino acids, MAAs）作为紫外线的防护剂。此外，防护剂的另一个来源可能是苯丙烷衍生的化合物。苯丙氨酸解氨酶（PAL）作为苯丙烷代谢途径的起点酶和限速酶，是重要的植物陆地化创新性状，是通过土壤相关细菌的水平基因转移获得的，而克里藻（Klebsormidium nitens）具有PAL同源物。研究人员扩大类群取样（真核生物和原核生物），利用PAL基因序列构建系统发育树，发现克里藻目中Klebsormidium和Interfilum的PAL同源物与细菌PAL形成了一个独立于陆地植物PAL支系的高支持的姐妹群，该PAL分支仅包含克里藻目与细菌的PAL同源物。这表明Klebsormidium和Interfilum的祖先可能从土壤相关细菌中通过谱系特异的水平基因转移获得了细菌的PAL基因。

综上，本研究利用大规模转录组数据，重建了克里藻纲稳健的系统发育关系并推断链形植物各谱系演化时间轴；解析了克里藻纲和早期链形植物多细胞形态演化和栖息地的变迁历史，对理解陆地植物关键性状进化历史具有重要意义。

▲图2 基于克里藻纲形态和栖息地特征的祖先状态重建的结果

（A）黄色表示单细胞生长形态，紫色表示多细胞生长形态（包括聚集形态、丝状和更复杂的多细胞形态）。克里藻纲和膜生植物的祖先节点年龄为1008.4百万年前，克里藻纲的祖先节点年龄为830.8百万年前。

（B）蓝色表示水生，绿色表示陆生。克里藻目祖先于444.6百万年前生活于陆地。

论文摘要

链形植物因包含丰富多样的有胚植物（陆地植物）而闻名，而与陆地植物亲缘关系较近的是一些淡水和陆生藻类，它们承载着陆地植物关键性状特征出现的重要信息。其中，克里藻纲尤为突出。克里藻纲可以生活在不同的环境中——从普通的（在树皮和岩石上随处可见）到极端的（从阿塔卡马沙漠到南极）环境，作为陆地栖息地的殖民者呈现出丝状形态和优良的抗逆性。目前，克里藻纲缺乏稳健的系统发育框架，阻碍了我们对克里藻纲关键性状进化历史的理解。我们新测序了24个克里藻纲的转录组，并将其与14个先前发表的基因组和转录组数据集整合。基于845个核基因和复杂的混合模型建立了可靠的克里藻纲系统发育框架，将克里藻纲六个不同属划分为一个新的三目系统，并估算克里藻纲于8.3亿多年前开始分化。祖先状态重建分析表明:（1）陆地水生栖息地之间有过多次转变；克里藻目干群比有胚植物更早登陆；（2）克里藻纲最近共同祖先是多细胞形态（丝状），而克里藻纲类群中出现的聚集和单细胞形态很可能是衍生出的形态。我们提供的证据表明，早在10亿年前，链形植物就进化出了多细胞形态。

Streptophytes are best known as the clade containing the teeming diversity of embryophytes (land plants). Next to embryophytes are however a range of freshwater and terrestrial algae that bear important information on the emergence of key traits of land plants. Among these, the Klebsormidiophyceae stand out. Thriving in diverse environments—from mundane (ubiquitous occurrence on tree barks and rocks) to extreme (from the Atacama Desert to the Antarctic)—Klebsormidiophyceae can exhibit filamentous body plans and display remarkable resilience as colonizers of terrestrial habitats. Currently, the lack of a robust phylogenetic framework for the Klebsormidiophyceae hampers our understanding of the evolutionary history of these key traits. Here, we conducted a phylogenomic analysis utilizing advanced models that can counteract systematic biases. We sequenced 24 new transcriptomes of Klebsormidiophyceae and combined them with 14 previously published genomic and transcriptomic datasets. Using an analysis built on 845 loci and sophisticated mixture models, we establish a phylogenomic framework, dividing the six distinct genera of Klebsormidiophyceae in a novel three-order system, with a deep divergence more than 830 million years ago. Our reconstructions of ancestral states suggest (1) an evolutionary history of multiple transitions between terrestrial-aquatic habitats, with stem Klebsormidiales having conquered land earlier than embryophytes, and (2) that the body plan of the last common ancestor of Klebsormidiophyceae was multicellular, with a high probability that it was filamentous whereas the sarcinoids and unicells in Klebsormidiophyceae are likely derived states. We provide evidence that the first multicellular streptophytes likely lived about a billion years ago.

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述评人简介

钟伯坚

南京师范大学教授

[e-mail]

钟伯坚，南京师范大学生命科学学院教授、院长。主要从事植物进化基因组学与适应性进化研究，近年来以通讯作者（共同）在Nature Communications、Current Biology、Molecular Biology and Evolution、Molecular Plant、New Phytologist等国际期刊发表多篇论文。获得国家自然科学基金优秀青年基金，中国植物生理与植物分子生物学学会卫志明青年创新奖、江苏省青年科技奖。现担任Journal of Systematics and Evolution 和Journal of Molecular Evolution副主编，Journal of Integrative Plant Biology编委。

Bojian Zhong, professor and dean of School of Life Sciences, Nanjing Normal University. His research interests focus on plant evolutionary genomics and adaptive evolution. He has published several papers in journals such as Nature Communications, Current Biology, Molecular Biology and Evolution, Molecular Plant and New Phytologist as the corresponding or co-corresponding author. He has been supported by the Excellent Young Scientists Fund by National Natural Science Foundation of China. He has been rewarded with Wei Zhiming Award for Innovation by Young Talents of Chinese Society for Plant Biology, and Jiangsu Youth Science and Technology Award. He now serves as Associate Editor for Journal of Systematics and Journal of Molecular Evolution, as well as Editor of Journal of Integrative Plant Biology.

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原文刊载于CellPress细胞出版社

旗下期刊 Current Biology 上，

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