宋春旭/Viviane Cordovez团队Trends in Microbiology综述丨C4谷物和生物燃料作物的微生物组
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微生物组在植物的生长发育、营养获取以及对生物和非生物胁迫的耐受性中具有重要作用。鉴于C4谷物和生物燃料作物在气候变化背景下对粮食安全的重要性，近年来人们对C4植物微生物组的组装机制及其功能的研究愈加关注。近日，中国农业大学资源与环境学院张福锁院士团队的宋春旭副教授与荷兰皇家生态研究所微生物生态系Jos M. Raaijmakers院士团队的Viviane Cordovez研究员在Cell Press细胞出版社旗下期刊Trends in Microbiology发表了综述文章，首次系统地综述了C4谷物和生物燃料作物的微生物组研究现状，重点关注对作物生长和健康有益的微生物组特性（图1）。同时，文章强调了环境和植物遗传因素在C4作物微生物组组装中的重要性，并指出了当前研究中的知识空白（图1、图2）。该综述还探讨了谷子作为C4微生物组模式植物的潜力，并展望了C4植物微生物组研究的未来发展方向（图3）。
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1. C4植物应对环境挑战的适应性
C4植物，如玉米、甘蔗、谷物及生物燃料作物，由于其独特的光合适应性，在气候变化条件下对粮食安全发挥重要作用。玉米、高粱和谷子因其营养和潜在的药用价值而成为最重要的C4谷物作物。此外，柳枝稷（Panicum virgatum L.）和芒草（Miscanthus x giganteus）作为C4生物燃料作物也备受关注。增加C4作物的种植面积、将C4光合作用途径整合到C3作物中，以及利用植物微生物组的功能潜力，已被提议作为新的可持续战略，以确保和提高作物生产力，同时减少温室气体排放。
C3和C4植物光合作用的差异导致了它们对环境的适应性、植物生理生化特性以及植物微生物组的差异。例如，一些C4植物的根系分泌物中氨基酸和有机酸的浓度高于C3植物。此外，C4植物通常具有较大的平均根直径、更高的组织密度和淀粉浓度，而C3植物则具有较大的比根长、更高的氮含量和可溶性糖浓度。然而，现代组学方法在研究C3和C4植物光合作用与其微生物组互作方面尚未得到充分应用。
2. C4谷物和生物燃料作物微生物组的功能重要性
植物微生物组，也被称为植物的第二基因组，在植物的生长发育及其对多种生物和非生物胁迫的耐受性中具有重要作用。近年来，已有综述强调了C3模式植物拟南芥以及C3谷物作物（特别是水稻和小麦）微生物组研究的进展。在本文中，我们首次系统地综述了C4谷物和生物燃料作物微生物组研究的现状（图1）。
▲图1. C4和C3谷物和生物燃料作物及模式植物谷子和拟南芥的微生物组相关表型（MAPs）概述
2.1 环境压力
C4植物面临的主要环境胁迫包括高温、干旱、高光强度、盐度以及养分限制。微生物组研究开始揭示植物微生物组在帮助植物抵御这些胁迫方面的作用，以及这些胁迫对植物微生物组组装的影响。例如，干旱胁迫显著影响高粱根际微生物群落的组成，降低了其与丛枝菌根真菌的共生关系，导致放线菌的富集。利用多组学分析及验证试验发现，干旱导致的放线菌富集与植物铁载体铁转运蛋白基因表达的降低相关。在盐胁迫下，C4植物的磷吸收效率显著高于C3植物。C4植物对菌根真菌接种的反应显著提高了钾的吸收。在缺氮条件下，玉米通过根部分泌类黄酮富集了草酸杆菌科成员Massilia，影响了玉米侧根的形成和氮吸收。此外，玉米根系分泌的苯并恶嗪类化合物（BXs）能够介导玉米根际微生物组的组装，减少植物生长，增强植物对植食动物攻击的防御能力，并依赖于土壤和基因型共同影响谷物对真菌病原体和昆虫的抗性。
C4生物燃料作物的微生物组，特别是柳枝稷和芒草，在提高生产力和抵御环境压力方面具有巨大潜力。已有研究确定了它们的核心细菌类群，表明叶表真菌类群与柳枝稷叶片表型之间的相关性，并验证了叶内生真菌显著改善柳枝稷存活率和生物量的作用，以及其他类群在促进植物生长和氮获取中的功能。研究还揭示了柳枝稷和芒草叶际微生物组影响植物表型的潜在机制。
2.2宿主遗传
植物遗传因素在植物微生物组的组装和功能中发挥重要作用（图2）。通过对不同自交系玉米根际微生物组的分析表明，玉米遗传距离与根际特定类群的相对丰度显著相关。进一步的验证试验揭示了玉米的杂种优势与微生物相关。然而，微生物组是否以及如何影响杂种优势的形成过程仍有待解决，反之亦然。
利用植物突变体的研究表明，特定基因（如与BXs和类黄酮生物合成相关的基因）在塑造作物微生物组组装中具有关键作用。通过微生物组全基因组关联研究（mGWAS），进一步确定了玉米、高粱、谷子和柳枝稷与微生物组组装相关的宿主基因组区域。
2.3 驯化影响
植物驯化是对供人类使用的植物进行选择和培育的过程，这一过程导致植物表型发生一系列变化，包括果实和根的大小、形状以及对生物和非生物胁迫的耐受性等功能性状。同时，驯化也影响了植物微生物组的组成和功能。对C4作物微生物组的影响在于，驯化的高粱品种对假单胞菌科的富集，以及驯化和育种对玉米细菌和真菌群落多样性、组成以及共发生网络的影响。Raaijmakers和Kiers提出了植物微生物组再野化的研究路线图，该路线图提出通过鉴定并将祖先微生物组移植到驯化作物的种子、幼苗或成年植物中，以改善植物的健康和性状。
虽然目前一些研究已经为阐明C4植物微生物组组装的遗传和化学机制提供了基础，但仍需验证遗传基础、植物表型和微生物组组装及功能之间的因果关系。未来的研究可以通过探索不同驯化阶段的更广泛的种质资源，或利用近等基因系进行mGWAS研究和验证实验，为驯化和育种对植物微生物组的影响提供更深入的理解。
▲图2. 植物遗传对 C4 和 C3 谷物和生物燃料作物微生物组组装的影响
3. 模式物种对于C4植物微生物组研究的重要性
拟南芥微生物组作为模式植物微生物组，在相关性到因果关系的研究中，为其他C3作物微生物组的研究提供了良好的概念框架。然而，考虑到物种间（尤其是C3和C4物种之间）不同的系统发育和生理生化差异，单一模式物种的使用在揭示植物-微生物互作机制方面存在限制。由于系统发育关系相近的宿主植物及其微生物类群之间的相互移植可以更有效的揭示植物促生特性，因此，可以将谷子（Setaria italica）作为研究其他受基因组、植株大小和生长周期限制的C4植物微生物组的模式植物。
谷子微生物组、其组装和功能尚未得到广泛研究（图1）。最近的一个研究利用GWAS揭示了谷子基因型和表型性状以及与植物生长和发育相关的候选基因之间的关系，同时表明谷子中可遗传的微生物类群在玉米和高粱中具有保守性。这表明C4谷物和生物燃料作物存在类似的植物-微生物组协同进化模式，进一步支持利用谷子作为C4植物微生物组机制研究的模式植物（图3）。
4. 结论和未来展望
未来的C4微生物组研究需要采用综合方法来更深入地解析植物遗传因素与微生物组组成和功能之间的联系（图3）。建立基因组学和表型特征良好的微生物库，利用不同驯化阶段的种质资源及原生生境土壤解析驯化对C4作物微生物组组装的影响，及其对植物表型的影响，探究C3和C4植物的微生物组与植物光合作用及其与作物生产力的关系。将谷子作为与C4作物平行的模式植物应用于气候变化条件下的可持续粮食和能源供应策略中。
▲图3. C4植物微生物组研究的未来方向
本文参考文献（上线划动查看）
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论文作者介绍
Viviane Cordovez
研究员
Viviane Cordovez，荷兰皇家生态研究所（NIOO-KNAW）；2016年获荷兰瓦赫宁根大学（WUR）博士学位，荷兰皇家生态研究所（NIOO-KNAW）和莱顿大学（Leiden University）研究员。主要从事植物微生物组对植物生长和健康的影响，主要关注植物叶际酵母的多样性和功能。同时参与研究植物驯化对微生物组组成和功能的影响。目前主持丹麦Novo Nordisk项目Matrix（Microbiome Assisted Triticum Resilience In X-dimensions）1项，参与荷兰研究委员会NWO Perspectief项目Back to the Roots和Galapagos微生物组项目2项。以第一作者或通讯作者在Trends in Plant Science、Annual Review Microbiology、ISME journal等期刊发表多篇SCI论文。
宋春旭
副教授
宋春旭，副教授，博士生导师，中国农业大学优秀人才引进；2015年获荷兰瓦赫宁根大学（WUR）博士学位，荷兰皇家生态研究所（NIOO-KNAW）和荷兰格罗宁根大学（RUG）微生物遗传系博士后。主要从事驯化对植物微生物组及其功能影响机制、有益微生物（组）促进植物生长及抑制病原菌机制的研究。目前主持国家自然科学基金1项，参加十四五重点研发青年科学家项目1项，以第一或通讯作者在Current Opinion in Plant Biology、Environmental Microbiology和Microbial Biotechnology等期刊上发表多篇SCI论文。
相关论文信息
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▌论文标题：
C4 cereal and biofuel crop microbiomes
▌论文网址：
https://www.sciencedirect.com/science/article/abs/pii/S0966842X24000933
▌DOI：
https://doi.org/10.1016/j.tim.2024.04.008
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