Cereb Cortex︱库逸轩团队揭示工作记忆的同侧感觉皮层表征模式

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撰文︱赵轶劼，库逸轩

责编︱王思珍

工作记忆（working memory）作为一项高级认知功能，长久以来被认为由额顶网络的活动所主导【1, 2】。近年来，越来越多的研究发现，感觉皮层也参与了工作记忆的表征，并且可能与额顶脑区一起调控工作记忆的不同方面，这一理论被称为感觉参与假说（sensory recruitment hypothesis）【3-5】。然而，这一假说仍存在一定争议，感觉皮层在工作记忆表征中是否必要，及其在工作记忆中的关键性作用仍有待揭示。

2021年9月2日，中山大学心理学系的库逸轩教授团队在Cerebral Cortex上发表题为“Sensory Recruitment Revisited: Ipsilateral V1 Involved in Visual Working Memory”的研究论文，深入探讨了感觉皮层在工作记忆中的作用。复旦大学类脑研究院的博士后赵轶劼为文章第一作者，中山大学心理学系的库逸轩教授为文章通讯作者。该研究通过高分辨率功能磁共振成像结合基于体素的反向神经编码模型的方法发现，记忆目标同侧和对侧初级视觉皮层均参与了记忆内容的表征，重要的是，对侧皮层的表征仅出现在保持阶段的早期，而同侧皮层的表征则持续到保持阶段的晚期。

工作记忆是指将感觉输入的信息短暂地存储在记忆系统中，以服务于目标导向任务的能力。这是一项关键的核心认知功能，与语言、决策、推理等多种认知过程息息相关。早期研究发现，在工作记忆的保持阶段，存在前额叶神经元的持续性放电【1】，随后，在初级感觉皮层中类似的神经元放电也被发现【2】。然而，关于感觉皮层在工作记忆中的参与及其作用仍存在争议。有研究发现，在视觉工作记忆中，初级视觉皮层的持续性表征会被轻易干扰，且这一干扰并不影响行为学表现，因此研究者认为感觉皮层活动在工作记忆中不是关键性要素 【6】。而支持感觉参与假说的研究则发现，视觉工作记忆保持阶段（maintenance）的初级视觉皮层活动可以区分记忆内容，同时，这一神经解码的结果与行为学表现相关【3-5】。库逸轩教授团队前期一项关于触觉工作记忆的研究发现，对初级躯体感觉皮层（primary somatosensory cortex，SI）施加单脉冲经颅磁刺激会影响工作记忆表现，并且这一效应并不仅仅出现在刺激肢体对侧脑区的情况下，对同侧初级躯体感觉皮层在延时晚期的刺激同样会影响工作记忆【7】。

在本研究中，研究者旨在进一步探索在视觉工作记忆任务过程中同侧及对侧视觉皮层是如何分别表征工作记忆内容的。研究利用功能磁共振测量脑活动随任务变化情况，首先使用群体感受野（population receptive field，pRF）定位的方式（感受野是视觉系统信息处理的基本结构和功能单元，是指一个神经元在视野里起反应的区域），对每位被试者的不同视觉亚区进行精细的分区（图1a）。此外，每位被试者将完成另一项刺激定位任务（mapping task），结合pRF结果以确定实验中视野里每一个空间位置上的刺激所激活的体素（voxel），并在每一个视觉亚区中将这些激活体素作为记忆表征分析的感兴趣区域（ROI）。本研究的主要实验使用视觉延迟回忆任务（图1b），电脑屏幕上首先呈现两个光栅（sample array），在光栅消失后的保持阶段中（maintenance），屏幕中心出现一个线索，指示被试者记忆哪一个光栅刺激，随后，在测试过程中（probe array），被试者需要使用鼠标来调节光栅的角度，以匹配其记忆中该位置上光栅的原始角度。工作记忆实验使用一种多变量数据分析方法（图1c）：反向编码模型（inverted encoding model，IEM），其基本假设是每个体素由不同的朝向选择性神经元组成，这些神经元的表征编码对该体素的表征都会产生贡献，表现为加权平均的形式。因此，使用磁共振信号可以对记忆中的角度表征进行重建，从而获得每个脑区对目标刺激的表征调谐曲线，并以该曲线的中心表征响应（CCR）作为评价该重建强度的指标。

图1 实验流程及数据分析方法

（图片来源：库逸轩实验室）

研究者首先验证了视觉皮层对记忆内容的编码，结果表明，使用IEM对神经活动进行解码，可以在视觉皮层中成功重建出对目标记忆角度的表征（图2），且这一表征仅存在于以V1, V2, V3等早期视觉皮层。

图2 视觉层级的角度重建

（图片来源：库逸轩实验室）

随后，研究者将视觉刺激对应的感受野进行分类，对于每一个象限的刺激，基于视网膜拓扑定位原则，可以分为：对侧-刺激感受野内的ROI、对侧-感受野外ROI以及同侧ROI。对这3类脑区数据分别进行IEM重建发现，刺激对应的对侧感受野内的ROI成功表征了工作记忆内容，而对侧感受野外的ROI则没有参与表征，这是生理上可预期的结果；然而，有趣的是，同侧ROI也能表征工作记忆的内容（图3），这说明前述同侧感觉皮层也参与工作记忆的信息编码。

图3 不同感兴趣区域的角度重建

（图片来源：库逸轩实验室）

那么，同侧和对侧视觉皮层在工作记忆加工过程中的时间动态变化是怎样的？研究者进一步考察了不同ROI重建强度随时间变化的模式，目标刺激的对侧感受野内对应的ROI对目标刺激的表征仅出现在保持阶段早期，而同侧ROI的表征则更为持久，这一结果暗示着同侧和对侧脑区可能在工作记忆信息维持中起到时间序列性表征的作用（图4）。

图4 重建强度随时间变化曲线

（图片来源：库逸轩实验室）

文章结论与讨论，启发与展望

综上，本研究使用延时回忆任务，通过功能磁共振结合多变量神经编码模型的方法，支持了“感觉参与假说”，即初级感觉皮层确实参与到了视觉工作记忆的加工之中。研究结果进一步指出，与视觉感觉信息的对侧加工不同，在视觉工作记忆中，同侧脑区同样参与到了工作记忆的编码中，并且维持时间更长。在这一过程中，同侧对侧脑区可能存在交流，并可能与额顶皮层间存在前馈和反馈的信息沟通，最终精确表征诸如角度这样的基本视觉特征。

本研究的结果发现了同侧脑区的表征形式，但仍存在不少有趣的问题待回答。首先，经典实验证实视觉感觉信息在初级视觉皮层的对侧加工，那么对侧脑区加工后的信息是如何传递到同侧脑区，是通过胼胝体传递还是从高级皮层的反馈信息，亦或是皮层下结构的递送（relay）信息，都需要更精细的实验设计乃至动物电生理研究来进一步回答；其次，目前的研究结果仅针对工作记忆负荷为1的情形，在更高负荷情形下的情况是怎样的，需要进一步探究，但这里面牵涉到更精细的区域划分，当同时呈现刺激越多的时候对感受野测量的分辨率和空间定位的准确性要求更高，可能需要更高场（7T）和更高空间分辨率（mm和亚mm级别）的观察；最后，其他高级认知活动，例如注意，将如何影响这些表征，也是有趣的问题，有利于进一步理解注意和工作记忆的关系。对上述这些问题的进一步解答，将推进我们对人类大脑皮层的体系结构的理解；认识前馈和反馈通路的交互作用机制，也将有助于推进类脑人工神经网络，尤其是循环神经网络RNN的设计。

原文链接：https://doi.org/10.1093/cercor/bhab300

第一作者赵轶劼（第一排左5），通讯作者库逸轩（第二排左5）

（图片来源：库逸轩实验室）

库逸轩，中山大学教授、博士生导师、“百人计划”中青年杰出人才，清华大学本科和博士，加州大学旧金山分校博士后。主持多项国家级和省部级课题，上海浦江人才计划，国家973项目的课题骨干，国家社科基金重大项目子课题负责人和项目召集人。主要从事记忆和情感的认知神经机制研究，在国际知名的SCI/SSCI期刊上发表论文50余篇，其中通讯作者成果发表在Brain Stimulation，Cerebral Cortex，Journal of Neuroscience等领域内权威期刊，并担任国内外知名期刊、中国和美国的国家自然科学基金的外审专家。本课题组（Memory and Emotion Lab）融合记忆与情感研究，常年招聘特聘研究员、博士后和研究助理，并接受博士和硕士研究生，参见课题组主页www.sysumelab.com。欢迎各专业本科生和研究生进课题组学习和研究，请邮件联系[e-mail]。

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参考文献（上下滑动查看）  

【1】Fuster JM, Alexander GE. 1971. Neuron Activity Related to Short-Term Memory. Science. 173:652–654.

【2】Zhou Y-D, Fuster JM. 1996. Mnemonic neuronal activity in somatosensory cortex. Proc Natl Acad Sci. 93:10533–10537.

【3】Bettencourt KC, Xu Y. 2015. Decoding the content of visual short-term memory under distraction in occipital and parietal areas. Nat Neurosci. 19:150–157.

【4】Emrich SM, Riggall AC, LaRocque JJ, Postle BR. 2013. Distributed Patterns of Activity in Sensory Cortex Reflect the Precision of Multiple Items Maintained in Visual Short-Term Memory. J Neurosci. 33:6516–6523.

【5】Lorenc ES, Sreenivasan KK, Nee DE, Vandenbroucke ARE, D’Esposito M. 2018. Flexible Coding of Visual Working Memory Representations during Distraction. J Neurosci. 38:5267–5276.

【6】Rademaker RL, Chunharas C, Serences JT. 2019. Coexisting representations of sensory and mnemonic information in human visual cortex. Nat Neurosci. 22:1336–1344.

【7】Zhao D, Zhou Y-D, Bodner M, Ku Y. 2018. The causal role of the prefrontal cortex and somatosensory cortex in tactile working memory. Cereb Cortex. 28:3468–3477.

制版︱王思珍

本文完