科研 | Global Change Biology：长期氮沉降缓解了陆地生态系统磷的限制
编译：厚朴，编辑：小菌菌、江舜尧。
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陆地生态系统中人为源的N沉降的增加导致了净初级生产力P的广泛限制。然而，N引起的P限制随着时间的不同是否不同以及怎样不同还尚不清楚。土壤胞外磷酸酶从土壤有机质中催化水解P，对于生态系统而言是适应N引起的P限制的一种重要的适应机制。来自全世界的140项研究的668个观测值的荟萃分析表明随着时间的推移，N对土壤磷酸酶活性的刺激减弱。短期N添加（≤5年）显著增加了28%的土壤磷酸酶活性，然而长期N沉降对其没有显著影响。在短期或者长期研究中，N添加不影响土壤有效P和总P含量。
总之，这些结果表明，长期而言，通过最初刺激土壤磷酸酶活性，可以防止氮诱导的生态系统磷限制，从而确保磷供应以支持植物生长。我们的研究结果表明，由于持续的人为氮添加，陆地碳吸收的增加可能比以前认为的要大。
论文ID
实验设计
本研究使用了文献查找网站（http://apps.webofknowledge.com、http://scholar.google.com/和http://www.cnki.net/）搜索2019年12月之前发表的文献。文献搜索的关键词包括：（i）“nitrogen loading” 或者 “nitrogen fertilization” 或者 “nitrogen enrichment” 或者 “nitrogen elevated” 或者 “nitrogen deposition” 以及 (ii) “phosphatase” 或者 “acid phosphatase” 或者 “alkaline phosphatase” 和 (iii) “terrestrial” 或者 “soil” 或者 “land”。本研究搜索到了140篇满足要求的文献（总共668个数据点）。
本研究通过计算响应比的自然对数来量化N添加对每个变量的影响.
其中，和分别指的的是N添加处理和对照处理中变量的算术平均值。
使用R包“metafor”中的“rma.mv”函数进行混合效应模型评估N添加对土壤磷酸酶活性的影响。“Study site”和“observation”在meta分析中作为随机效应，因为多个研究点贡献了不止一个效应大小。效应大小由合并方差的倒数加权（Vi）得到：
结果
对所有的研究求平均，N添加增加了13%的磷酸酶活性（图1）。不管植被类型或者速率，持续时间以及N添加的频率，N添加这种效应是一致的（图2和3）。
图1 N添加对土壤磷酸酶活性的影响。
图2 考虑不同的研究时间分组以及不同植被类型下的N添加对土壤磷酸酶活性的影响。
图3 不同研究时间分组下N添加形态（a），速率（b）和频率（c）对土壤磷酸酶活性的影响。
土壤磷酸酶活性对施氮量的模型选择分析最好用研究时间来解释（图4）。研究持续时间的高度重要性支持了与气候和环境变量（纬度、海拔、年平均温度、年平均降水量和背景氮沉降）、植被类型和其他氮添加方法相关的预测因子的去除（图4）。具体而言，短期（<5年）N添加显著增加了28%的土壤磷酸酶活性，然而长期（≥5年）N添加对土壤磷酸酶活性没有影响（图1）。土壤磷酸酶活性对短期和长期氮添加的差异响应也存在于基于植被类型和氮添加方法的研究范畴内（图2和3）。
讨论
1、N添加下土壤磷酸酶活性的刺激
本研究的结果表明N沉降显著增加了磷酸酶活性（图2）。N沉降下植物生长的增加驱动着对P需求的增加，引起了植物和微生物P的限制。氮刺激的磷酸酶活性与地上生物量正相关支持这一观点。因此植物和微生物会投资能量和资源在磷酸酶的产生上，这会增加含P化合物的周转速率。磷酸酶是N丰富的分子化合物，额外添加的N为植物和微生物产生这些酶提供了基础。
2、土壤磷酸酶对长期N添加的适应
土壤全P和有效P不受N添加的影响，即使是在长期的研究中。此外，N-刺激的土壤磷酸酶活性随着时间的推移降低（图1）。这些结果表明生态系统可能通过维持磷有效性的机制来阻止氮诱导的磷限制（下文讨论），因此，随着时间的推移，土壤磷酸酶活性的初始氮刺激减弱。
首先，在N添加的初始阶段，增加的土壤磷酸酶活性会增加有机P的矿化，使一部分磷在植物生物量中可被生物利用和保存，而不是被粘土和矿物占据。植物吸收的P可以在长时间的氮添加下重新转运和循环利用，例如通过将磷从衰老的叶片重新分配到发育中的组织中。
此外，植物群落组成的转变会增加P的使用效率。N引起的P限制在单一的个体物种的植物生长中观测到，但是很少在群落水平中观测到，表明不同的物种对P限制的响应不同。物种能忍受P限制或者具有高P循环能力的物种将会战胜其它物种，在生长过程中缓解N引起的P限制。例如，在温带森林，与丛枝菌根真菌相关联的草本物种在响应增加的N输入时能战胜内生菌根相关联的落叶松。此外，植物可以通过根形态，有机酸的产生和减少N的需求等适应策略缓解P的限制。
第三，N引起的微生物P限制能通过增加P循环基因的表达或者微生物群落组成增加土壤中P的移动。例如长期无机N添加增加了农作物产量，但是减少了土壤磷酸酶活性。这些相反的响应伴随着含有phoD碱性磷酸酶phoD基因的细菌群落的显著变化（例如，Stenotrophomonas和Brevundimonas），表明氮添加有利于细菌矿化难降解有机磷，而不是刺激土壤磷酸酶的产生。类似地，N引起的微生物群落组成和生理的变化能帮助生态系统适应P的限制。例如，在N添加下丛枝菌根真菌共生体增加了土壤有效P含量，刺激了植物P的吸收，减少了植物NP比，随着时间推移，这能够帮助缓解N引起的P限制。值得注意的是，尽管丛枝菌根的这些响应是生态系统特有的，氮添加通常会降低丛枝菌根的丰度。因此，菌根在氮添加下缓解磷的限制的潜力尚不清楚。
第四，N引起的土壤pH的变化可以部分减弱N引起的P限制。N添加下土壤酸化可能引起选择性压力，驱动土壤微生物群落朝着推动土壤微生物群落向防止氮诱导植物和微生物生长限制的方向进化。此外，N引起的土壤酸化能减少植物生长，土壤C输入速率和微生物活性，随着时间的推移会逐渐减少植物和微生物对P的需求。长期施氮降低土壤pH值也有可能从铝、钙、铁等次生矿物中调动P，缓解N对P的限制。然而，后者不会影响植物或者微生物对P的需求，所以它不会无限期缓解P的限制。
最后，长期的N添加通常会减少植物地下C的分配，包括减少细根生物量和根系分泌物的产生。这些响应可以归因于随着时间的推移N的饱和或者长期施氮下对于植物和微生物生长的有害效应的积累。因此，很可能存在一个特定于生态系统的阈值，超过这个阈值后，长期的N投入不会加剧P的限制，反而会减少地下C的分配。由于C和微生物代谢和生长的能量限制，植物减少地下C的分配可能会抑制微生物酶的产生。短期N添加增加了微生物特定磷酸酶的活性，但是长期N添加并没有，支持了这一解释。类似地，长期N添加引起的其它养分的限制（例如，钾，钙和镁）也会限制植物和微生物的新陈代谢并且会逐渐缓解N引起的植物和微生物P的限制。
3、N添加下土壤N调节着土壤磷酸酶活性
施氮量越大，土壤磷酸酶活性越强，表明在N丰富的生态系统中植物和土壤微生物更容易受到P的限制。当植物生长和微生物新陈代谢从N限制转向P限制的时候，尤其是植物生长的N限制被解除时，N添加会增加土壤磷酸酶活性。由于磷酸酶生产需要较高的氮成本，在土壤含氮量相对较高的生态系统中，施氮可以更强烈地刺激土壤磷酸酶活性。在土壤含氮量相对较低的生态系统中，即使N输入增加，植物生长和微生物代谢仍可能受到限制。在这些条件下，N添加主要支持植物和微生物的生长而不是磷酸酶的产生。
磷肥是现代农业面临的一个挑战，持续过量施用P导致农田磷径流增加，造成湖泊和海洋生态系统富营养化和缺氧。本研究的结果表明植物和微生物由于N引起的P限制可能会加强P吸收策略，最终会导致生态系统适应N引起的P限制。土壤储藏了相当数量的有机P，可以通过磷酸酶催化P矿化被植物和微生物吸收。因此，通过管理植物和微生物的P吸收策略，P肥的需求会减少。N添加下开发和应用植物和微生物的磷素获取途径，是发展营养智能和可持续农业系统的首要研究方向。
总而言之，本研究的荟萃分析结果表明即使考虑了气候，土壤以及磷酸酶活性的实验决定因素，N引起的土壤磷酸酶活性的增加会随着时间的推移减弱。N添加引起P限制的渐进衰减，强调了植物和微生物调节的N引起的P限制适应。因此，本研究的结果表明N添加下引起的植物生长的P限制比之前认为的要小。通过探究植物和微生物与生态系统适应N引起的P限制的机理，在更暖和和N丰富的世界可以增加植物养分利用效率和提高模型对净初级生产力的预测。
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