趣谈：有菌千里来相会？关系越亲密，菌群越相近？

这是《肠道产业》第 323 篇文章

编者按：

为什么许多动物具有社会性，已经有很多很好的并且令人信服的答案。然而最近的研究发现，社会性的产生可能与微生物传播之间也存在着密切联系。或许，为了传播有益的微生物是许多动物进化出社会性的原因之一。

今天，我们特别关注发表在 SAPIENS 杂志上关于社会性与微生物组的文章。希望该文能够为诸位读者带来一些启发。

安博塞利的狒狒

某天清晨，在肯尼亚南部安博塞利国家公园（Amboseli National Park）广阔的平原上，Susan Alberts 用纸杯和木制压舌板采集了一只名叫 Yoruba 的雌性狒狒留下的粪便。

Alberts 是一位杰出的灵长类动物学家。她是杜克大学人类进化学系的主任，也是该校生物系的教授，同时还是安博塞利狒狒研究项目（后简称“安博塞利项目”）¹的联合主任。

不过，这个清晨，她的工作并不那么光鲜亮丽——收集 Yoruba 的便便。

收集完便便后，Alberts 拿着盛有便便的杯子来到临时搭建的实验室——一个 4×4 米的泥土屋，然后给杯子做好标记。接着，她会根据样本的用途，使用特定的化学物质来处理样本。

“这是给 Beth 的。”Alberts 边说边给其中的一个杯子里加了一些福尔马林。

Beth Archie 是美国圣母大学（University of Notre Dame）的生物学家，也是安博塞利项目的副主任，负责该项目微生物组部分的研究。

1971 年，安博塞利狒狒研究项目正式成立，当时，微生物组研究还没有引起人们的关注，这个项目的初衷是为了揭示灵长类社会行为的进化缘由。

从项目启动至今，安博塞利的科学家们跟踪了数千只狒狒，并在社会关系方面获得了许多重大发现，还在 Science 和 Nature 等著名科学期刊上发表了相关的论文。

此外，他们还收集了很多狒狒的粪便。20 年来，这些粪便样本主要用于检测狒狒的 DNA 和甾体激素。

但是，大约 5 年前，这些粪便样本中的微生物和记录的狒狒社会交往情况共同揭示了令人惊讶的联系。

人体承载着大量的微生物，这些微生物被科学家称为“微生物组”，而粪便样本可以为我们提供肠道菌群的信息。

长期以来，科学家们一直认为肠道菌群的组成很大程度上是由饮食和环境决定的，但是来自安博塞利狒狒的样本却发现狒狒的社会生活可以有效预测菌群的组成。

这一发现激发了人们对动物（包括人类）社会性的新想法。一种理论提出，共享微生物可能会带来之前未被认识到的好处，而这些好处反过来又会促使我们在进化过程中产生某些相互作用。

换句话说，我们的社会生活塑造了我们的微生物组，而这些微生物可能会反过来影响我们的社会生活。

如果真是如此的话，每个喷嚏、亲吻或拍后背的行为可能都是一幅更大的拼图的一部分。这些社交行为可能比人们想象的更具有益处。现在，人类学家和生物学家正通过研究安博塞利的狒狒来探索这一观点。

图. 安博塞利国家公园位于肯尼亚，靠近坦桑尼亚边境。

微生物的传播

每一种动物，从大黄蜂到人类，都有自己的微生物组，更确切地说，是几个微生物组。消化系统、皮肤和身体的其他部位都有微生物，它们各自组成了肠道菌群、皮肤菌群或者是其他部位的菌群。

在过去的 10 到 15 年中，DNA 测序技术的进步使我们有可能以更高的分辨率来探索这些微生物组的多样性。Archie 说：“每个人都对这种多样性感到震惊。”

同时，人们也发现了微生物越来越多的益处。虽然有些微生物具有不利影响，比如可能会引发疾病，但是大部分微生物是中性的，甚至有很多具有积极作用，它们或可增强宿主的免疫系统、产生维生素、帮助消化，还能防止有害细菌的滋生。

然而直到最近，关于微生物组和社会性之间联系的研究仍然聚焦于病原体和感染上。如果你的孩子在日托中心，或者飞机上你周边有咳嗽和打喷嚏的乘客，你立马会想到：微生物可以通过身体接触或共享同一环境将疾病从一个人传染给另一个人。

一些研究人员提出，对感染的恐惧或可解释为什么人类对陌生人具有根深蒂固的警惕²。

不过，越来越多的迹象表明，伴侣之间发生的微生物传播在起着其他作用。

例如，大黄蜂会被一种致命的寄生虫感染，这种寄生虫对大黄蜂的蚁后尤其不利。2011 年，研究人员发现，大黄蜂携带的某种微生物可以通过蜂巢进行传播，从而保护黄蜂免受这种寄生虫的侵扰——这是一个社会传播具有有益作用的典例³。

微生物还可能会改变某些生物的互作方式。

在一些啮齿类动物的研究中，特定的细菌存在或缺失会影响老鼠的社交行为（如避免与同伴互动）⁴；肠道菌群能够帮助果蝇吸引其配偶⁵，这是因为微生物可以影响宿主荷尔蒙的产生，比如催产素，一种在社会关系中起重要作用的物质。

至于人类，我们知道，同住一间房子的人之间也会互相传播微生物。

2014 年，微生物学家 Jack Gilbert 和他的同事研究了 7 个家庭和他们住处的微生物⁶。他们发现不同家庭所拥有的微生物群落不同，这些群落可用于鉴定区分不同的家庭。此外，在研究期间有 3 个家庭搬家了，一起被搬走的还有他们的微生物。

但是 Gilbert 和他的同事无法确定家庭成员间一致的微生物究有多少是由共同的环境，有多少是由饮食，有多少是由遗传，又有多少是由社会交往所造成的。

在安博塞利，科学家几乎每天都在跟踪数百只狒狒，记录下谁对谁做了什么以及结果是什么。大约在 6 年前，他们开始怀疑，他们如此孜孜不倦地追踪社会行为究竟能否告诉他们有关微生物组的一些信息，反之依然。

安博塞利项目的另一位副主任 Jenny Tung 表示：“饮食在微生物组的形成过程中发挥了重要作用，尤其是肠道菌群，这一点已经得到了很好的确认，原因很明显。”她和 Alberts 一样都是杜克大学人类进化学系的教授。

她补充道：“但是对于动物而言，它们的社会关系真的会影响肠道菌群吗？”

社会关系或会影响微生物组

终于，2015 年，安博塞利的狒狒给出了答案⁷。

通常来说，野生狒狒生活在一个有 20~150 只狒狒的群体中。在每个群体中，每只狒狒的群居程度不同，但是大部分狒狒都会有自己的亲密伙伴，通常是亲戚，它们会和这些狒狒一起梳理毛发，从彼此的毛发中挑出虫子和污垢。

（作者注：对狒狒和大多数其他非人灵长类动物来说，梳理毛发是典型的社交方式之一。）

Archie、Tung 和他们的同事使用 DNA 测序技术对来自两个不同的社会群体的 48 只狒狒的粪便样本进行了测序，以鉴定它们肠道中的微生物。

他们发现，即使考虑了饮食和遗传因素，狒狒所在的社会群体和社会网络也能很好地预测出哪些微生物会生活在这只狒狒的肠道菌群中。

“令人惊讶的是，这居然是一个如此有效的预测因子。”Tung 说。

由于多方面的因素，安博塞利的狒狒可以很好地代表人类。

其中一个原因是它们生活在东非大草原上，而人类的起源很有可能就是在这里。Archie 说：“它们可能会为我们提供一个快照，让我们尽可能接近早期的人类。”

此外，由于狒狒所处的环境没有人类那么复杂，所以研究人员能够更加精确地确定相似的微生物组是如何反映互相梳毛的伴侣之间的相互作用。换句话说，它们可以将许多干扰人类研究的混淆变量排除在外。

安博塞利狒狒的研究结果改变了游戏规则。

美国西北大学的人类学家 Katherine Amato 说：“这是第一篇非常明确地阐述了某只动物与其他动物相处的时间长短将决定它们的微生物群落有多相似的论文。这让人们联想到微生物在人与人之间的传播。”

越来越多的证据表明社会性和微生物组之间存在联系。2016 年一项关于黑猩猩的研究也显示了社会关系在塑造微生物组方面的作用⁸。

康奈尔大学的进化生物学家 Andrew Moeller 发现，黑猩猩的社会互动会增加其肠道内微生物的多样性，而且会影响其所在的社会群体的泛微生物组，即在一个群体中所有的微生物的集合。

2017 年，安博塞利项目的研究人员发现，雄性狒狒在性成熟后会更换群体，并且在更换后的几个月内，雄性狒狒的肠道菌群会逐渐接近新群体的成员⁹。Archie 说，如果是饮食而不是社会关系推动了这一转变，那么这一改变应该发生得更快。

在 2017 年另一项对吼猴的研究中，Amato 发现，两只吼猴在一起的时间越长，它们的肠道菌群就越相似¹⁰。“这不是亲属关系所导致的，”Amato 说，“这是社会性导致的。”

微生物是产生社会性的原因吗？

既然已经明确社会行为会对肠道菌群的形成起到重要作用，那么下一个问题就是微生物组是否会对我们的社会产生有意义的影响。目前为止，科学家们还没有找到答案，但是他们被一种可能性所吸引了——微生物组可能对理解社会性的进化有意义。

关于为什么动物（包括人类）应该具有社会性，有历史悠久的理论：群居生活是一种能够避免被捕食并且能够获得帮助以寻找食物和养育后代的方式。

Archie 表示，最有可能的是，各种原因共同驱使我们产生社会性。

她补充道：“关于为什么许多动物是社会性的，有很多很好的并且令人信服的答案。而社交对体内微生物组的影响可能是我们目前还没有考虑过的好处。”

为什么社交对微生物组是有益的？关于这一问题有相当多的理论。

可能是因为社交改变了我们体内的微生物组，从而提高了我们的免疫力；

可能是我们的朋友可以作为微生物的储存库，我们把细菌传给他们，然后，当我们因为某种原因（比如生病）耗尽了某些微生物，他们可以再把这些微生物传给我们；

拥有多样化的社会关系可能会带来一个更加多样化的微生物组，还有可能某些有益的微生物只能从伙伴那里获得。

还有一种可能是微生物可以通过气味在社会交流中发挥作用。人类具有体味，许多动物具有气味腺。几十年前，研究人员提出，并不是动物本身产生气味，而是微生物产生了挥发性有机化合物，并通过空气传播产生气味¹¹。

Archie 说：“如果我们用气味来交流，那么微生物很可能是产生交流的中间人。”

当然，也有可能受到社会性影响的微生物组实际上并没有进化优势。研究人员意识到，社会性和微生物组之间的关联会对肠道菌群较为简单的动物产生影响，比如大黄蜂，但是这种影响可能对进化而言并没有太大的意义。

“是否在人类和其他社会性的哺乳动物中也是如此，我们还没有证据。”Tung 说。

如果有人能够收集证据为这些理论提供更加坚实的基础，那可能就是安博塞利项目的研究人员了。大约在他们发表第一篇关于社会性和微生物组关联的论文时，Alberts、Archie 和他们的同事就已经意识到他们发现了一个微生物组的金矿。

除了他们继续在收集的新样本以外，他们还在普林斯顿大学实验室里的几个冷冻箱中存放着超过 20,000 份冻干的粪便样本。

这几个冷冻箱属于安博塞利项目的创始人 Jeanne Altmann。她从来没有扔掉过任何样本——即便这些样本已经被用于检测 DNA 和激素，她依然完好地保存了这些粉末状的粪便样本。现在，这种占用空间的“浪费”成为了激动人心的资源。

当 Gilbert 读到 2015 年发表的这篇安博塞利狒狒的论文时，他立即打电话给 Archie，询问是否能够进行合作。

“看到这种规模的数据是很难得的。”Gilbert 说，他现在在加州大学圣地亚哥分校工作。

他记得他曾对 Archie 说：“我需要这个，现在就需要，请把粪便给我，快把它们给我。”

然而，这些来自东非大草原泥土房的样本已经有几十年的历史了。在 Archie、Tung 和他们的同事从 Altmann 的冷冻箱中抢救出这些样本后，他们进行了艰苦的工作——对所有样本进行 DNA 测序前的处理工作。

不过，由于样本的数量过于庞大，他们不得不把这些样本分别放在 Archie 位于圣母大学的实验室以及 Tung 位于杜克大学的实验室。

而且他们还召集了各自实验室的所有人，甚至找来了实验室成员的配偶，一起小心翼翼地将这些冻干后的粪便放入到 200 多块 96 孔板中，然后将这些板运送到 Gilbert 当时所在的阿贡国家实验室。

图.Alberts 在肯尼亚的野外准备狒狒粪便样品

微生物会影响你的友谊吗？

Archie、Tung 和 Gilbert 已经初步分析了每个样本的微生物多样性，以探究不同狒狒之间的微生物组的多样性差异。不过，由于部分样本来源于同一只狒狒的不同时间点，所以他们也可以探究个体微生物组随时间的变化。

“到目前为止，我们所拥有的基本上只是一些快照，”Archie 说，“我们希望能够把它变成电影，讲述一个关于随着时间的推移，社交生活是如何塑造了狒狒的微生物组的故事。”

该团队还对来源于 400 只左右的狒狒的部分样本进行了完整的基因组分析。这将提供微生物特定功能对其宿主影响的更多信息。

如果该研究小组能够揭示社会伴侣间微生物组的高度相似性和繁殖之间的联系，那将成为微生物组为社会性提供进化驱动力的有力证据。

Gilbert 假设：“如果你在一个群体中分享传播了更多的细菌，你就会有更多的后代，那么这将进一步支持该行为存在进化选择压力，并且表明共享微生物可能驱动了这种选择压力。”

Gilbert 说，总而言之，这项新工作可能给“friends with benefits（炮友）”这个词带来了新见解，但是同时也提出了一个问题：与其他人的互动可能会给我们的健康带来哪些潜在的好处？

“你应该和朋友碰拳吗？你应该拥抱吗？你应该亲吻脸颊吗？你应该牵手吗？”Gilbert 说，“很多文化中都有这些行为，只是我们现在还不知道是否应该这么做，而这就是我们要进行研究并搞清楚这一切的原因。”

参考资料：

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1.https://amboselibaboons.nd.edu/2.Thornhill R, Fincher C L. The parasite-stress theory of values and sociality: Infectious disease, history and human values worldwide[M]. Springer, 2014.3.Koch H, Schmid-Hempel P. Socially transmitted gut microbiota protect bumble bees against an intestinal parasite[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences, 2011, 108(48): 19288-19292.4.Buffington S A, Di Prisco G V, Auchtung T A, et al. Microbial reconstitution reverses maternal diet-induced social and synaptic deficits in offspring[J]. Cell, 2016, 165(7): 1762-1775.5.Sharon G, Segal D, Ringo J M, et al. Commensal bacteria play a role in mating preference of Drosophila melanogaster[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences, 2010, 107(46): 20051-20056.6.Lax S, Smith D P, Hampton-Marcell J, et al. Longitudinal analysis of microbial interaction between humans and the indoor environment[J]. Science, 2014, 345(6200): 1048-1052.7.Tung J, Barreiro L B, Burns M B, et al. Social networks predict gut microbiome composition in wild baboons[J]. elife, 2015, 4: e05224.8.Moeller A H, Foerster S, Wilson M L, et al. Social behavior shapes the chimpanzee pan-microbiome[J]. Science Advances, 2016, 2(1): e1500997.9.Grieneisen L E, Livermore J, Alberts S, et al. Group living and male dispersal predict the core gut microbiome in wild baboons[J]. Integrative and Comparative Biology, 2017, 57(4): 770-785.10.Amato K R, Van Belle S, Di Fiore A, et al. Patterns in gut microbiota similarity associated with degree of sociality among sex classes of a neotropical primate[J]. Microbial ecology, 2017, 74(1): 250-258.11.Archie E A, Theis K R. Animal behaviour meets microbial ecology[J]. Animal Behaviour, 2011, 82(3): 425-436.

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原文链接：https://www.sapiens.org/evolution/microbiome-social-behavior/

作者｜Lydia Denworth

编译｜617

编辑｜笑咲

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