五彩斑斓！蝴蝶早期颜色处理的视觉神经回路 | Cell Press 青促会评述

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作为世界领先的全科学领域学术出版社，细胞出版社特与“中国科学院青年创新促进会”合作开设“青促会述评”专栏，以期增进学术互动，促进国际交流。

2022年第十四期（总第98期）专栏文章，由中国科学院动物研究所助理研究员 郭浩，就Current Biology中的论文发表述评。

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视觉信号对昆虫定位寄主植物、休眠、滞育、寻找配偶、产卵和躲避天敌等重要生理活动至关重要。例如，姿态优美的蝴蝶穿梭于不同植物之间，利用复眼（昆虫的主要视觉器官）定位不同形状和颜色的花朵进行取食。过去几十年利用传统的研究手段，包括扫描电镜、视网膜电位和分子生物学等，科学家描述了昆虫复眼的基本结构单元。但是这些结构单元之间如何相互连接和相互影响还不清楚，这也限制了我们对昆虫视觉信号编码机制的认识。近年来，连接组（connectome）技术在神经生物学中的应用为系统研究昆虫复眼结构单元之间的连接互作提供了可能。近日，Atsuko Matsushita博士等科研人员为主的研究团队，以柑橘凤蝶（Papilio xuthus）的复眼为研究对象，利用连接组技术对蝴蝶复眼早期颜色处理的神经回路进行了鉴定，揭示了不同结构单元之间的相互连接。相关结果发表于2022年4月18日发表在Cell Press旗下旗舰刊Current Biology杂志上。

柑橘凤蝶的复眼由不同数目的小眼（ommatidium）组成，每个小眼包含9个光感受器（photoreceptors），分为紫外（ultraviolet, UV）、紫色（violet, V）、蓝光（blue, B）、绿光（green，G）、宽频（broadband，BB）5种。这些感受器的轴突投射到薄板（lamina），在此与薄板单极细胞（lamina monopolar cells, LMCs）形成突触连接，形成一类名为“cartridge”的结构。每个cartridge包括9个光感受器的轴突和4个薄板单极细胞。如图1所示，本文重点研究了柑橘凤蝶复眼8个cartridges（a-h）中光感受器之间、薄板单极细胞之间以及二者之间的连接。9个光感受器的形状不同，R1和R2具有长视觉纤维束，轴突终止于果蝇第二视神经节，视髓（medulla），而R2-R9具有短视觉纤维束，轴突终止于薄板中（图 1 B，C）。R1侧分支多而密，R2侧分支最长，R9主神经轴最细（图 1 B，C）。此外，根据形态特征，作者共发现5种薄板单极细胞（L1-L5）。形状上的差异表明这些神经细胞功能的多样化。此外，利用机器学习，作者在这8个cartridges中共发现了62220个与光感受器和薄板单极细胞相关的突触类结构。其中，光感受器（突触前）和薄板单极细胞类（突触后）突触数量最多，然后是光感受器之间的突触数目，薄板单极细胞（突触前）和光感受器（突触后）类突触数目，最少的是薄板单极细胞之间的突触连接。

▲图1 柑橘凤蝶复眼视觉神经和突触连接模式图。A：复眼薄板结构图。虚线标记区域为论文重点研究的8个cartridges（a-h），每个cartridge包含9个光感受器（R1-R9）和4个薄板单极细胞（L1-L4）。B: 9个光感受器和4个薄板单极细胞组成的神经束。C：单个光感受器和薄板单极细胞三维重构图。箭头表示轴突末端。D和E：突触连接。箭头表示突触前位点。

接下来，为了验证以上的形态研究，作者模拟了神经环路对光感受器和薄板单极细胞光谱特性的影响（图2）。研究发现，R1和R2在长波段呈现出明显的相互拮抗，而R3-R9维持各自的光谱灵敏性，在短波段有弱的相互拮抗（图 2A）。薄板单极细胞反应谱相对较广，位于不用小眼中的薄板单极细胞功能基本一致（图 2B）。在5种薄板单极细胞中，L4和L5反应较弱，说明其接受来自光感受器的信息输入较弱。这些反应特性被电生理实验证实（图 2C，D）。 

简而言之，本文主要结论如下：（1）第一次确定了昆虫复眼薄板中存在5种形态不同的单极细胞；（2）9个光感受器神经纤维长度差异明显，轴突终止位置不同；（3）光感器之间的连接介导了光感器之间的拮抗；（4）每个薄板接收9个光感受器的视觉信息输入，导致薄板反应的广谱性。这些结果说明薄板神经环路对波长的处理对柑橘凤蝶的颜色视觉灵敏性至关重要。

▲图2 光感受器和薄板单极细胞的反应特性。（A) 模拟化的光感受器和薄板单极细胞光谱反应。（B）L1-L3的光谱反应的叠加。左边小图：根据小眼类型的叠加；右边小图：根据细胞类型的叠加。（C）电生理记录细胞反应（灰色）与模拟细胞反应（红色）的对比。（D）薄板单极细胞去极化反应。

论文摘要

在模式动物中，连接组技术已经成为标准的神经生物学研究方法。在以往的连接组研究中，视觉系统是热门的研究对象。近年来，结合连接组学、神经环路和行为生理学，科学家对果蝇视觉神经节早期波长处理的神经生物学机制进行了深入的研究。然而，与访花昆虫相比，黑腹果蝇（Drosophila melanogaster）的颜色视觉能力有限。例如，柑橘凤蝶（Papilio xuthus）有6类感受不同波长的光感受器。每个小眼包含9个光感受器，这些感受器组合成三种固定的模式，因此昆虫复眼是由大量感受三种光谱的小眼组成。在行为上，花椒凤蝶可以感受到从紫外到红色光谱中1 nm波长的差异，比人类更精确。那么，这种精确性的神经元基础是什么? 这样的系统是如何进化的? 回答这些问题需要对相关神经回路进行比较研究。在本研究中，我们利用连接组技术分析了柑橘凤蝶第一视神经节薄板组成单元之间的相互作用。薄板由cartridges组成，每个cartridges通常包含来自单个小眼的9个光感受器轴突和4个二级神经元。通过此分析，我们在柑橘凤蝶的薄板中发现了丰富的光感受器之间的连接，而这种现象在黑腹果蝇的薄板中没有发现。同样，我们也发现了相邻cartridges之间的连接，特别是在接收不同光谱信息输入的cartridges之间。另外，突触连接的线性求和模型很好地解释了光感受器和二级神经元的光谱敏感性。

Connectomics has become a standard neuroscience methodology in a few model animals, with the visual system being a popular target of study. Combining connectomics with circuit and behavioral physiology, recent studies on the color vision of the fruit fly Drosophila melanogaster have focused on the mechanisms underlying early wavelength processing in the optic ganglia. However, the color vision capabilities of D. melanogaster are limited, compared with many flower-visiting insects. For example, a butterfly Papilio xuthus has six spectral classes of photoreceptors. Each ommatidium contains nine photoreceptors in one of three fixed combinations, making the eye an array of three spectrally distinct ommatidia types. Behaviorally, P. xuthus can detect 1 nm differences in light wavelength across the spectrum from ultraviolet to red, outperforming humans. What is the neuronal basis of such precise color vision? How does such a system evolve? Addressing these questions requires comparative studies at the circuit level. Here, we performed a connectome analysis in the first optic ganglion, the lamina, of P. xuthus. The lamina comprises cartridges, each typically containing nine photoreceptor axons from a single ommatidium and 4 second-order neurons. We found abundant inter-photoreceptor connections, which are absent in the lamina of D. melanogaster. We also identified connections between neighboring cartridges, particularly those receiving inputs from spectrally distinct ommatidia. The linear summation of synaptic connections well explains the spectral sensitivity of photoreceptors and second-order neurons in the lamina.

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述评人简介

郭浩

中国科学院动物研究所

助理研究员

[e-mail]

郭浩，博士，中国科学院动物研究所行为生理与神经遗传学课题组助理研究员，中国科学院生物互作卓越创新中心青年人才。主要从事昆虫神经生物学和行为学研究，重点关注昆虫与植物互作的化学生态学原理。目前在Journal of Neuroscience、PLoS Genetics、Insect Biochemistry and Molecular bIology 和 Pest Management Science等神经生物学和分子生物学主流期刊上发表SCI论文18篇。现担任Frontiers in Physiology 等杂志编委。

Hao Guo, Ph.D., is currently working as an assistant professor in the Group of Behavioral Physiology and Neurogenetics, Institute of Zoology, Chinese Academy of Sciences and an adjunct AP in the CAS Center for Excellence in Biotic Interactions, the University of Chinese Academy of Sciences. His major research interests include insect neurobiology and ethology, with a particular focus on the chemical ecological mechanism underlying the intricacy and complication of insect-plant interactions. He has authored 18 SCI papers published in top-tier journals, such as Journal of Neuroscience, PLoS Genetics, Insect Biochemistry and Molecular Biology, and Pest Management Science, etc. He is currently serving on the editorial board of Frontiers in Physiology Journal.

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原文刊载于CellPress细胞出版社

旗下期刊Current Biology上，

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