HBM︱俞连春课题组揭示大脑雪崩临界现象与流体智力以及工作记忆的关系
撰文︱俞连春，徐龙洲
责编︱王思珍
自组织临界理论（self-organized criticality）是物理学家Per Bak、汤超和Wiesenfeld等人提出的关于自然界复杂系统的一项普适理论[1]。该理论认为，大量相互作用单元构成的复杂系统会自发地演化到类似于水变为冰的结冰点那样的临界点（critical point），复杂系统可以通过临界行为来优化其多方面的信息处理能力。由此，“临界脑”假说（the critical brain hypothesis）推测，大脑作为自然进化而来的强大而灵活的信息处理器，调整到临界点是其最佳选择。自2003年以来，尽管有的大量相关研究[2-4]，但关于该假说还有许多争论，如系统处于临界点的判据——神经雪崩的幂律行为——是否充分[5]？临界点的类型是自组织雪崩临界还是混沌边缘临界[6]？被试大脑临界行为与认知能力之间存在怎样的关系？
2022年2月11日，兰州大学物理科学与技术学院的俞连春副教授和复旦大学类脑智能科学与技术研究院的冯建峰教授等人合作在Human Brain Mapping上发表了题为“Avalanche criticality in individuals, fluid intelligence, and working memory”的论文，通过静息态fMRI数据分析揭示了人脑皮层的大尺度临界行为的类型，以及与流体智力，工作记忆等认知能力的相关性[7]。兰州大学物理学院2021届硕士生徐龙洲为本文第一作者。
作者首先从“人脑连接组计划”（Human Connectome Project）数据库中选取了286名被试的静息态fMRI数据，提取皮层脑区的BOLD 信号后进行了群体水平的雪崩临界（avalanche criticality）分析。他们将 BOLD 信号中阈值上的峰值定义为事件。雪崩定义为脑网络活动中两个空白帧之间的事件级联行为，雪崩尺寸定义为一个雪崩内事件数之和，雪崩持续时间为一个雪崩传播的帧数。研究结果发现，在群体水平尽管大脑活动存在雪崩频度分布的幂律行为，但是对应分支过程的分支参数不为1（图1）（理论上认为临界点对应分支参数为1的分支过程）。作者推测：个体临界水平的差异可能是造成这一偏差的原因。
图1 群体水平的雪崩临界分析
（图源：Xu, et al., Hum Brain Mapp, 2022）
为了检验这一推测，作者计算了个体水平脑区BOLD信号间的同步程度和同步熵（用来描述同步程度变化的多样性），发现被试的同步和同步熵呈倒U型曲线，对应中等同步的被试的同步熵最大，且最接近参数为1的分支过程。此时，取低同步、中等同步和高同步的三组被试分别进行雪崩临界分析发现，中等同步被试的雪崩频度分布最符合幂率行为，即表现出临界行为（图2）。同时，低同步被试表现出活动程度更低，更无序的次临界行为，而高同步被试表现出活动程度更高，更有序的超临界行为。这些结果说明：不同被试的临界水平间存在差异，这种差异可以通过脑区BOLD信号的同步程度来衡量。
图2 个体水平的雪崩临界分析
（图源：Xu, et al., Hum Brain Mapp, 2022）
在此基础上，作者研究了临界动力学与脑功能脑网络的复杂度以及结构-功能网络耦合程度之间的关系。作者通过计算个体脑功能网络的复杂度指标（功能连接强度熵、功能连接的多样性以及功能连接的灵活性），发现脑功能网络复杂度和结构-功能网络耦合程度在中等同步的被试中是最高的（图3）。这一发现与之前的计算机模拟的结果是一致的[3, 8]，因此进一步肯定了中等同步被试最接近临界点这一结论。
图3 临界动力学与脑功能网络复杂度以及脑功能-结构耦合的关系
（图源：Xu, et al., Hum Brain Mapp, 2022）
作者又通过滑动时间窗口的方法，观察了个体被试大脑在临界点附近的动态变化，发现大脑在稍偏次临界状态的驻留时间更长，意味着大脑更倾向于处于稍偏次临界的状态（图4）。
图4 大脑在临界点附近的状态变化
（图源：Xu, et al., Hum Brain Mapp, 2022）
“临界脑”假说认为，临界动力学的功能意义在于优化神经信息处理能力。那么与之对应的对认知能力的优化体现在哪些方面呢？作者通过计算被试同步程度与不同认知能力的相关性，发现被试的临界水平越高，其流体智力和工作记忆的能力越高（图5）。但在被试的临界水平与其晶体智力之间没有发现显著的相关性。这意味着临界动力学所优化的主要是与流体智力有关的信息处理能力。
图5 临界动力学与流体智力、晶体智力以及工作记忆的关系
（图源：Xu, et al., Hum Brain Mapp, 2022）
最后，作者计算了脑区体素BOLD信号间同步熵与流体智力打分的相关关系，发现相关程度高的脑区主要集中在额叶和顶叶，和人脑的顶-额叶整合理论所涉及的脑区有非常高的重合度（图6）。
图6 脑区水平的同步熵与流体智力的相关关系
（图源：Xu, et al., Hum Brain Mapp, 2022）
图7 利用长程时间关联分析不同脑态的结果
（图源：Zimmern V, Front Neural Circuits, 2020）
这项工作中提出的用同步-同步熵作为相变轨迹来精细刻画大脑动力学状态的方法，可以作为大脑临界性分析的更为可靠的手段，来解决目前对某些脑疾病的临界性分析中常规分析方法，如长程时间关联（long-range temporal correlation），无法确切回答的问题（图7）。
综上所述，作者的研究结果为“临界脑”假说提供了更多证据，即神经计算通过大脑的临界动力学进行优化，这也许可以为改善未来针对认知衰退方面的干预措施提供指导。
原文链接：https://doi.org/10.1002/hbm.25802
第一作者徐龙洲（左一）；通讯作者俞连春（右一）
（照片提供自：俞连春实验室）
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参考文献（上下滑动查看）
1.Bak, P., C. Tang, and K. Wiesenfeld, Self-organized criticality: An explanation of the 1/f noise. Physical Review Letters, 1987. 59(4): p. 381-384.
2.Zhou, X., et al., Optimal organization of functional connectivity networks for segregation and integration with large scale critical dynamics in human brains. Frontiers in Computational Neuroscience, 2021. 15: p. 24.
3.Song, B., et al., Maximal flexibility in dynamic functional connectivity with critical dynamics revealed by fMRI data analysis and brain network modelling. Journal of Neural Engineering, 2019. 16(5): p. 056002.
4.Cocchi, L., et al., Criticality in the brain: A synthesis of neurobiology, models and cognition. Progress in Neurobiology, 2017. 158: p. 132-152.
5.Destexhe, A. and J.D. Touboul, Is There Sufficient Evidence for Criticality in Cortical Systems? eneuro, 2021. 8(2): p. ENEURO.0551-20.2021.
6.Kanders, K., T. Lorimer, and R. Stoop, Avalanche and edge-of-chaos criticality do not necessarily co-occur in neural networks. Chaos: An Interdisciplinary Journal of Nonlinear Science, 2017. 27(4): p. 047408.
7.Xu, L., J. Feng, and L. Yu, Avalanche criticality in individuals, fluid intelligence, and working memory. Human Brain Mapping, 2022.
8.Wang, R., et al., Hierarchical Connectome Modes and Critical State Jointly Maximize Human Brain Functional Diversity. Physical Review Letters, 2019. 123(3): p. 038301.
9. Zimmern V. Why Brain Criticality Is Clinically Relevant: A Scoping Review. Front Neural Circuits. 2020 ;14(54).
制版︱王思珍
本文完