Current Biology︱山东大学李远宁课题组合作在真核生物基因组进化领域取得新进展

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撰文︱李远宁

责编︱王思珍，方以一

编辑︱杨彬薇

自人类发现基因在染色体上至今，探索共线性（synteny），即同源基因在染色体上的排列顺序和变化被认为是理解真核生物基因组进化机制的关键。历经数亿年演化，不同真核生物类群（如两侧对称动物[1, 2]和子囊菌[3]）基因组展现出高度的保守性。然而，以往分析大多只采用少量典型的动植物基因组，加之动植物基因组大小与组成与真核微生物仍存在巨大差异，因此探索比较不同真核生物类群间的基因组结构和演化速率对理解真核生物基因组进化机制具有重要意义。

近日，山东大学海洋研究院海洋碳汇团队李远宁教授课题组在国际生命科学领域顶级期刊Cell子刊Current Biology发表了题为“Contrasting modes of macro- and micro-synteny evolution in a eukaryotic subphylum”的研究成果。该研究利用基因组学分析手段对120种高质量出芽酵母基因组数据展开分析，揭示并总结了出芽酵母共线性演化的宏观和微观特征，为真核生物基因组演化模式研究提供了重要的系统学框架。

图1  出芽酵母代表物种及其近缘类群展现出染色体水平的共线性衰减

（图源：Li, Y.  et al., Current Biology, 2022）

通过对出芽酵母基因组自身及其同真核生物另外两个核心类群：87种哺乳动物和107种被子植物的高质量基因组进化模式对比分析，研究首次确定了相近进化时间尺度下真核生物基因组演化的主要趋势：（1）在宏观共线性（macrosynteny）上，酵母仅在近缘类群间展现出明显的共线性特征（图1），其同源染色体保守程度的衰减要快于丝状真菌和动物，但比被子植物更为保守；（2）在微观共线性（microsynteny）上，酵母特定类群存在高度保守特征（图2），且在近2亿年的演化过程中展现出十分显著的微观共线性增长，而这些同源基因与代谢机制紧密关联。此外，出芽酵母和哺乳动物基因组的微观共线性远比被子植物保守，而被子植物微观共线性的低保守特征可能是由于自身基因组中发生过多次基因组复制（whole-genome duplication, WGD）或存在高含量的转座子（transposable elements）[4]。

图2  出芽酵母主要类群高度保守的局部基因组成及排布顺序

（图源：Li, Y.  et al., Current Biology, 2022）

出芽酵母基因组中与半乳糖代谢途径关联的GAL1, GAL7及 GAL10三种结构基因间的排布方式是理解真核生物代谢基因簇演化的重要模型[5-7]。研究团队通过分析上述三种基因的排布方式（图3），发现120种酵母体内的GAL10基因具有更为保守的微观共线性特征，因而推断出芽酵母体内的GAL基因簇有可能发源于GAL10基因区域。

图3 参与半乳糖代谢途径的结构基因（GAL1, GAL7, GAL10）微观共线性的保守特征表明GAL基因簇祖先可能源自GAL10基因区域

（图源：Li, Y.  et al., Current Biology, 2022）

文章结论与讨论，启发与展望综上所述，通过将出芽酵母同其他真菌和动植物基因组进化的节律和模式进行对比，本研究发现出芽酵母两种独特的基因组编排演化模式：（1）在大规模染色体水平上，出芽酵母展现出快于丝状真菌和动物的共线性保守特征的衰减；（2）在小规模基因水平上，出芽酵母基因组中存在高度保守且类群特异性的共线性保守特征。而微观共线性的衰退通常与物种分化相关，这可能是中性过程[8]。相反，一些特定基因展现出高度保守的微观共线性特征表明这些基因在演化维持机制上具有选择优势[9,10]。本研究揭示了不同真核生物类群基因组进化的模式和节律，为今后相关研究提供了强有力的系统学框架。未来，仍需获取更多高质量出芽酵母类群的基因组数据并对隶属于子囊菌门各类群间的共线性演化特征开展进一步分析。值得注意的是，对各类群间开展基因组3D结构比较有望成为人们进一步理解真核生物共线性演化特征的新的突破口。

原文链接：https://doi.org/10.1016/j.cub.2022.10.025

李远宁教授为该论文第一作者，并与美国范德堡大学Antonis Rokas教授为共同通讯作者, 山东大学为该论文的第一完成单位。焦念志院士为本研究给予了大力支持和帮助。浙江大学沈星星教授、华南农业大学周筱帆教授、西北农林大学赵涛教授等也参与了本研究。本研究得到了山东大学杰出中青年学者等项目的资助。

第一作者：李远宁

（照片提供自：李远宁教授实验室）

作者简介（上下滑动阅读） 

李远宁，教授，博士生导师，山东大学杰出中青年学者。研究方向：进化生物学和基因组学。迄今发表 30余篇 SCI 期刊论文，以第一或通讯作者身份在Current Biology （2篇）、PNAS、The ISME Journal、Molecular Biology & Evolution 、BMC Biology等期刊发表论文 10余篇。其中，Current biology论文被评为该期刊封面文章和ESI高被引论文；Molecular Biology & Evolution论文被New Scientist杂志特别报道。担任Nature Ecology & Evolution、Molecular Biology & Evolution、Systematic Biology、Molecular Phylogenetics & Evolution等 10余杂志审稿人。课题组常年招聘助理研究员与博士后。E-mail: [e-mail]。

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参考文献（上下滑动阅读）

[1] Simakov, O., Marletaz, F., Cho, S.-J., Edsinger-Gonzales, E., Havlak, P., Hellsten, U., Kuo, D.-H., Larsson, T., Lv, J., Arendt, D., et al. (2013). Insights into bilaterian evolution from three spiralian genomes. Nature 493, 526–531.

[2] Wang, S., Zhang, J., Jiao, W., Li, J., Xun, X., Sun, Y., Guo, X., Huan, P., Dong, B., Zhang, L., et al. (2017). Scallop genome provides insights into evolution of bilaterian karyotype and development. Nat. Ecol. Evol. 1, 120.

[3] Hane, J.K., Rouxel, T., Howlett, B.J., Kema, G.H.J., Goodwin, S.B., and Oliver, R.P. (2011). A novel mode of chromosomal evolution peculiar to filamentous Ascomycete fungi. Genome Biol. 12, R45.

[4] Schmidt, R. (2000). Synteny: recent advances and future prospects. Curr. Opin. Plant Biol. 3, 97–102.

[5] Harrison, M.-C., LaBella, A.L., Hittinger, C.T., and Rokas, A. (2022). The evolution of the galactose utilization pathway in budding yeasts. Trends Genet. 38, 97–106.

[6] Hittinger, C.T., Gonc¸ alves, P., Sampaio, J.P., Dover, J., Johnston, M., and Rokas, A. (2010). Remarkably ancient balanced polymorphisms in a multilocus gene network. Nature 464, 54–58.

[7] Slot, J.C., and Rokas, A. (2010). Multiple GAL pathway gene clusters evolved independently and by different mechanisms in fungi. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 107, 10136–10141.

[8] Koonin, E.V. (2009). Evolution of genome architecture. Int. J. Biochem. Cell Biol. 41, 298–306.

[9] Rokas, A., Wisecaver, J.H., and Lind, A.L. (2018). The birth, evolution and death of metabolic gene clusters in fungi. Nat. Rev. Microbiol. 16, 731–744.

[10] McGary, K.L., Slot, J.C., and Rokas, A. (2013). Physical linkage of metabolic genes in fungi is an adaptation against the accumulation of toxic intermediate compounds. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 110, 11481–11486.

本文完