Nat Commun | 视觉皮层的工作记忆表征调节注意力分散效应

撰文︱周  周

责编︱王思珍

高级认知依赖于工作记忆（working memory，WM），即当环境中的信息不可获取时，对信息内部表征（representations）的一种维持和执行操作的能力。早期的研究集中于前额叶皮层在支持WM表征的主要作用上[1, 2]。然而，最近发现，早期视觉皮层的多变量活动模式可以编码WM内容[3, 4]。因此，WM过程协调区域（位于额顶叶网络）和记忆信息存储区域（位于感觉皮层）之间的这种特定二元关系，促进了WM感觉招募模型（The sensory recruitment model of WM ）的发展[5 ,6, 7]。该模型认为来自额顶叶皮层的反馈信号招募了用于感觉皮层的感知编码机制，以实现精确记忆存储。

然而，视觉皮层在工作记忆发挥关键作用的观点仍然受到质疑，同时，感觉招募模型的主要方面仍未阐明。例如，早期视觉皮层的神经回路是如何在对传入的知觉进行编码的同时维持WM表征的，目前尚不清楚[8]。为了回答这一问题，最近的几项研究评估了在与行为无关的感觉分散存在的情况下WM表征是如何维持的。然而这些研究并未得到一个统一的结论。

以往的研究还无法将注意力分散的行为学证据与已编码的WM表征中的扭曲相联系起来，因为要么注意力分散（或分心）对行为没有影响，要么只是影响群体水平，或要分心后WM表现出现偏差[9]。如果WM表征对注意力分散不够强势的话，这些WM表征可能发挥有限的作用。目前，缺乏将个体WM的行为表现与WM中信息的神经表征联系起来的关键证据。

近期，美国纽约大学的Clayton E. Curtis教授课题组在Nature Communication杂志上发表了题为“Working memory representations in visual cortex mediate distraction effects”的研究论文，发现注意力分散（分心）导致记忆错误的小偏差可以通过早期视觉皮层的神经解码偏差来预测，但不能通过其他区域来预测；在早期视觉皮层中，工作记忆信息的神经表征与行为表现相互交织，强化了其在视觉记忆中的重要性。该研究指出了感觉区域在WM维持中的关键作用，支持了感觉招募模型的一个关键预测。

作者对被测试者采用记忆引导的扫视任务（图1 A, B）来精确量化WM的准确性、偏差和反应时间，这项任务能测量分心之前、期间和之后的WM表征及联合分心表征。首先，作者考察了分心物是否影响WM的质量（图1 C, D）。与没有分心物的试次相比，记忆引导的扫视在分心物呈现的试次中表现的更不精确（图1D）和更慢的扫视启动（图1E）。作者观察到了一个短暂的与行为相关的干扰因素会影响WM的表现。也就是说，分心物引起的注意力分散会影响WM表现。  

图1 注意分心物刺激会损害工作记忆表现

（图源：Hallenbeck et al., Nat Commun, 2021）

作者接着采用功能性核磁共振（fMRI）分析了视觉的感兴趣区域（ROI）的BOLD反应。在没有分心物的测试中，得到了视野图ROIs的两种模式（图2 A）。第一种模式：在延迟期间，持续活动的幅度增加了从早期视觉皮层（V1-V3，V3AB）到顶叶皮层（IPS0/1，IPS2/3）再到额叶皮层（sPCS）的背侧ROI的前移动，这与之前的报道一致[10]。第二种模式：持续活动的空间选择性在ROI之间存在差异，体现为WM目标区域相一致的感受野（RF_in）与WM目标区域相反的感受野（RF_out）之间的不同。分心物引起的阶段反应在顶叶和额叶皮层中特别强烈（图2B）。最后，为了更好地可视化与分心物相关的视觉诱发反应，作者对BOLD反应进行平均化处理（图2C）。这些结果表明空间特异性的BOLD激活在WM期间持续存在并对注意力分散分心做出反应 。

图2 WM延迟期间，按不同脑区体素感受野（RF）位置排序的BOLD响应（侧腹区hV4，侧视网膜区LO1）

（图源：Hallenbeck et al., Nat Commun, 2021）

为了验证上述结论，作者建立了一种可视化且能够定量分析空间WM表征的模型——极角倒置编码模型（inverted encoding model，IEM），对每次试验的每个时间点重建空间表征的平面热图（图3 A, B），进而分别可视化WM目标（图3 C, D）和分心物（图3 E, F）的相对表征。

图3基于IEM的WM重建和分心物表征

（图源：Hallenbeck et al., Nat Commun, 2021）

IEM模型结果显示，在没有分心物的情况下，所有视觉、顶叶和额叶的ROI的WM目标位置被稳定编码（图4A），所有ROI的保真度值在WM目标呈现时显著增加，并持续整个WM目标编码过程（图4D）；在有分心物的情况下，WM表征的强度出现了明显的下降（图4B），所有ROI中干扰物位置的保真度随时间的增加而增加（图4E）。此外，结果也显示，所有ROI的总体响应的分心物位置比WM目标位置具有更强的代表性（图4C）。因此该模型可以有效模拟（编码）WM目标和分心物，也证明了注意力分散（分心）物影响WM表征。

图4 注意力分散（分心）对WM表征动态的影响

（图源：Hallenbeck et al., Nat Commun, 2021）

图5 WM表征被一个参与的分心物短暂干扰

（图源：Hallenbeck et al., Nat Commun, 2021）

进一步地，作者在时间动态尺度上研究了WM表征如何受到分心影响、以及如何从分心中恢复。计算机模拟计算了分心之前、期间和之后各时期对应的重建和相关保真值（图5 A）。统计结果显示，在分心阶段，被测试各脑区ROI的WM目标表征均被显著破坏（图5 A, B）；在分心后阶段，视觉皮层和顶叶皮层ROI的WM目标的保真度较对照组（无分心物）更低，这表明分心物降低了WM目标表征的质量，在分心后WM表征并没有完全恢复；在分心前阶段，侧腹区、侧视网膜区、和顶叶皮层区ROI的WM目标的保真度低于对照组，提示当参与者知道分心物将在试验中出现时，他们可能会采取一种不同策略编码WM表征，而在无分心物的试验中则不会有这种情况。

为了验证这上述可能性，作者进一步完善了模型和测试程序，以详细定量分析分心物存在情况下的多种可能性（图6 A）。证实WM目标保真度非常稳定，训练或测试时间点的变化对重建WM表征的能力几乎没有影响（图6 B），分心物的存在会导致视觉皮层和后顶叶皮层中的WM目标信息的明显丢失（ 图6C-E）。这些结果充分表明注意力分散（分心）后并不会改变WM表征原始形式。

图6 分心时WM保真度的损失不能用不同的编码格式来解释

（图源：Hallenbeck et al., Nat Commun, 2021）

最后，作者探究了WM表征的变化在多大程度上与分心物诱导的神经表征变化有关。首先测试结果显示，WM表征错误显著偏向于注意力分散的方向，即记忆错误会被被附近的分心物吸引（图 7A）。其次，视觉皮层V1-V3的WM目标的表征偏差显著预测了记忆错误，但在其他脑区ROI中没有发现这种相关性（图 7B-D）。这些结果表明，视觉皮层神经群体活动所编码的WM表征不仅容易受到注意力分散（分心物）的干扰，而且分心物扭曲了神经表征，导致了系统性的记忆错误。

图7 在视觉皮层中，记忆错误与分心物诱导的WM表征偏差相关

（图源：Hallenbeck et al., Nat Commun, 2021）

文章结论与讨论，启发与展望

该研究测试了分心如何干扰工作记忆的表征，以解决早期视觉皮层与额顶联合皮层的争论。作者得到的结果为WM感觉招募模型提供了证据支持，视觉皮层的WM的高精度可能取决于额顶关联皮层的控制机制与早期视觉皮层中的精确编码机制之间的相互作用，而不是专门用于感知和记忆的独立系统。

原文链接：https://doi.org/10.1038/s41467-021-24973-1

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1.Curtis, C. E. & D’Esposito, M. Persistent activity in the prefrontal cortex during working memory. Trends Cogn. Sci. 7, 415–423 (2003).

2. Fuster, J. M. & Alexander, G. E. Neuron activity related to short-term memory. Science 173, 652–654 (1971).

3. Harrison, S. A. & Tong, F. Decoding reveals the contents of visual working memory in early visual areas. Nature 458, 632–635 (2009).

4. Sprague, T. C., Ester, E. F. & Serences, J. T. Reconstructions of information in visual spatial working memory degrade with memory load. Curr. Biol. 24, 2174–2180 (2014).

5. 11. Riggall, A. C. & Postle, B. R. The relationship between working memory storage and elevated activity as measured with functional magnetic resonance imaging. J. Neurosci. 32, 12990–12998 (2012).

6.Emrich, S. M., Riggall, A. C., LaRocque, J. J. & Postle, B. R. Distributed patterns of activity in sensory cortex reflect the precision of multiple items maintained in visual short-term memory. J. Neurosci. 33, 6516–6523 (2013).

7. Albers, A. M., Kok, P., Toni, I., Dijkerman, H. C. & de Lange, F. P. Shared representations for working memory and mental imagery in early visual cortex. Curr. Biol. 23, 1427–1431 (2013).

8. Xu, Y. Reevaluating the sensory account of visual working memory storage. Trends Cogn. Sci. 21, 794–815 (2017).

9. Rademaker, R. L., Chunharas, C. & Serences, J. T. Coexisting representations of sensory and mnemonic information in human visual cortex. Nat. Neurosci. 22, 1336–1344 (2019).

10, Saber, G. T., Pestilli, F. & Curtis, C. E. Saccade planning evokes topographically specific activity in the dorsal and ventral streams. J. Neurosci. 35, 245–252 (2015).

制版︱王思珍

本文完