Sci Adv︱廖文波团队在两栖动物脑容量的适应性演化取得重要进展

撰文︱廖文波，蒋莹

责编︱王思珍

编辑︱杨彬伟

脑作为有机体认知、学习、记忆和信息处理的神经系统，其对环境变化的适应性能够提高物种的适合度，从而保证物种的繁衍。两栖动物脑容量在物种之间存在显著的变化，这些变化既与环境因素有关，又与遗传因素有关[1]。尽管部分研究通过探讨动物脑容量与性选择强度、栖息地利用和食性的进化关系来验证了脑“认知假说”和“高耗能组织代价假说”[2-5]，但是关于捕食压力、反捕食策略与动物脑容量的进化关系缺乏宏观层面的解析。对大多数动物来说，躲避捕食者至关重要，为避免被捕食，几乎所有的动物类群都进化了相应的反捕食策略，如隐蔽色。然而，尚不清楚脑在这种捕食者驱动下反捕食策略进化的作用。

2022年8月，西华师范大学廖文波教授研究团队与荷兰瓦格宁根大学Alexander Kotrschal博士、瑞士苏黎世大学Stefan Lüpold教授等人合作在Science Advances上发表了题为“Cognition contra camouflage: how the brain mediates predator-driven crypsis evolution”的研究论文，以中国102种两栖动物为研究对象，通过近6年野外观察，并整合形态学、行为学、解剖学、系统发育学等多维度研究手段，检验团队所提出的新假设，即两栖动物通过进化明显的隐蔽色来降低捕食压力而导致脑容量的减小。

研究人员首先在2015年到2017年间，采用49种无尾两栖类进行了对于人眼而言的隐蔽色预实验，通过相机对研究对象进行拍照，然后通过标准色卡来将照片进行标准化，再由志愿者对照片内蛙和环境的相似程度进行打分，随后进行统计分析，研究人员发现其隐蔽程度得分与脑大小呈显著的负相关关系（brain: t₄₆ = −2.66, P = 0.01; SVL: t₄₆ = 8.10,P < 0.01; phylogenetic scaling parameter, λ = 0.46<0.01, <0.01）（图1A），即隐蔽程度越低的蛙拥有更大的脑，这个结果也简单地支撑了此研究所提出的假说：两栖动物通过进化明显的隐蔽色来降低捕食压力而导致脑容量的减小。预实验的发现驱使着研究人员通过更多物种和更丰富的参数来进行进一步的探究。

在2018年到2020年间，研究团队在野外采集了共计102种常见的无尾两栖类，使用光谱仪（Ocean Optics HR2000+）对蛙的背腹部皮肤进行反射光谱的测量，同时测量蛙所在野外生境的反射光谱，随后计算出其与环境之间的彩色对比（Achromatic Contrast, ΔL）和消色差对比（Chromatic Contrast，ΔS）。研究人员采用整体显著程度（Overall Conspicuousness，OC）（OC² = ΔL²+ΔS²）的倒数作为此研究种隐蔽色的参数[6]。为了进一步模拟蛙在野外环境下的真实情况，研究人员采用了蛇和蜥蜴的三色视觉模型对隐蔽色进行分析，系统发育回归分析（PGLS）结果显示，在雄性（crypsis: t₉₉ = −2.09, P = 0.04；SVL: t₉₉ = 20.83, P < 0.001；λ= 0.29^{<0.01, <0.01}）（图1蓝色）和雌性（crypsis: t₄₇ = −2.34, P = 0.02; SVL: t₄₇ = 16.02, P < 0.001; λ= 0.61^{0.02, <0.01}）（图1B红色）中，存在隐蔽色与相对脑大小之间相反的关系。而鸟作为蛙在野外环境下次要的天敌，研究人员也采用了对紫光和紫外光敏感的两种四色鸟类视觉模型进行系统发育回归分析，也得到了相似的结果。

图1 捕食压力、相对脑大小、隐蔽色和体型的系统发育关系。

（图引自：Liao, WB. et al., Sci Adv, 2022）

隐蔽色作为动物反天敌能力的性状之一，其作用与天敌压力密切相关。此研究通过野外样线调查获取了物种分布区域内蛇的种类和密度，将蛇的密度作为天敌压力的指标。进一步分析发现，其天敌压力越大的情况下，雄性（t₁₀₀ = 4.05,P < 0.001, λ= 0.21^{0.03, <0.01}）（图1C蓝色）和雌性（t₄₈ = 3.05,P = 0.004, λ< 0.01^{0.35, <0.01}）（图1, 红色）的背部隐蔽程度都更高，而腹部隐蔽程度却与天敌压力不存在显著的关系。与预测相反的是，研究人员发现雄性的相对脑大小与天敌压力呈显著的负相关关系（t₉₉ = −7.23,P < 0.001; SVL: t₉₉ = 17.74, P < 0.001; λ = 0.55^{<0.01, <0.01}）（图1D蓝色），表明雄性物种面对更高的天敌压力情况下，其脑却越小（理论上来说，脑越大认知能力越强，这种关系在雌性中并不显著（t₄₇ = −1.54,P = 0.13; SVL: t₄₇ = 14.12, P < 0.001; λ= 0.45^{0.08, <0.01}）（图1D红色）。而在一些鱼类的研究中出现了相反的结果，推测出现种群中个体伴随着更高的天敌压力会拥有脑较小的脑情况的原因是缺乏觅食机会而导致的能量限制。在此研究中也存在同样的情况，雄性（t₁₀₀ = −5.35,P < 0.001, λ= 0.88^{<0.01, <0.01}）（图1E蓝色）和雌性（t₄₈ = −4.24,P < 0.001, λ= 0.75^{0.30, <0.01}）（图1E红色）均表现为天敌压力越大，其身体大小越小。那么如果这种情况确实存在于此研究对象之中。研究结果将不只是揭示无尾两栖类脑大小进化可能存在着能量限制，而且可能表明越小的脑节约能量的好处会大于更高天敌压力环境下较大的脑的认知收益。

为了更好地了解这些种间的联系是否会与成对的变量在同向或异向的独立进化过程中有关联，研究人员采用最大似然法和赤池信息准则（AIC）对不同的性状进化定向测试的模型进行研究。结果发现，相对脑大小的变化依赖于天敌压力（图2 A）；背部的隐蔽程度随捕食风险的增加而增加（图2 B）；而对于腹部隐蔽色而言，其与捕食压力没有相关性（图2 C）。

图2  捕食压力、相对脑大小和隐蔽色之间的关系

（图引自：Liao, WB. et al., Sci Adv, 2022）

为了进一步探究脑大小在由捕食压力驱动的隐蔽色进化中的作用，研究人员使用控制系统发育关系的路径分析，发现捕食压力与雄性的脑大小均存在负相关关系（图3 A, B），而雄性脑大小对其背部隐蔽色的影响十分显著（图3 A），对其腹部的隐蔽色无影响（图3 B）。针对雌性背部隐蔽色的路径分析，其结果与针对雄性背部隐蔽色的分析结果相似（图3 C）。

图3  捕食压力、身体大小、隐蔽色、相对脑大小和相对后肢肌肉重量之间的路径分析

（图引自：Liao, WB. et al., Sci Adv, 2022）

文章结论与讨论，启发与展望

综上所述，该研究采用多种研究方法系统地解析了两栖动物脑容量大小、捕食压力与隐蔽色之间的进化关系，具体来说，在捕食压力较低的情况下，蛙类不必进化出更隐蔽的体色，因为他们可以通过增加的脑容量来提高认知并躲避捕食者；而在较高的捕食压力下，这一策略可能变得更低效或更耗费能量，从而选择减少脑容量，并进化出更加明显的隐蔽色。研究结果为人们理解两栖动物增加脑容量的成本与利益、隐蔽色的进化以及捕食压力的变化如何塑造与之对应的反捕食者策略提供新的视角。

当然，这项研究还存在一些需要进一步探究的问题，如两栖动物同一物种的不同种群，在面对不同天敌压力的情况下，其脑容量和隐蔽色是否也存在这样的进化关系？

总之，该研究是廖文波团队在两栖动物脑容量适应性进化等方向长期工作的基础上取得的又一重要成果。系列工作将为动物对环境的适应以及多样性保护研究提供新的系统研究框架。

原文链接：https://www.science.org/doi/10.1126/sciadv.abq1878

第一作者并通讯作者廖文波

（照片提供自：西华师范大学廖文波课题组）

作者简介（上下滑动阅读） 

廖文波，西南野生动植物资源保护教育部重点实验室常务副主任，国际刊物Journal of Zoology, Animal Biology, Asian Herpetological Research的编委。先后获国际动物学会青年科学家奖、中国动物学会青年科技奖、中国生态学会青年科技奖。近年来主持国家自然科学基金5项，人社部项目1项，四川省科技创新团队项目1项，四川省杰出青年科学基金1项，其他项目8项。研究论文发表在Proceedings of the National Academy of Sciences (USA)、Science Advances、Molecular Ecology、 Evolution、American Naturalist、Molecular Ecology Resources、Diversity and Distributions等本领域权威学术刊物共计119篇，包括8篇ESI高被引论文，1篇全国百篇最具影响力的国际论文，出版专著3部。论文被Proceedings of the National Academy of Sciences (USA) 、Trends in Ecology and Evolution、Nature Communications、Science Advances、Nature Ecology and Evolution、Biological Reviews、Elife, Molecular Ecology等高水平期刊引用总被引用2013次。

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参考文献（上下滑动阅读） 

[1] Jerison, H.J. (1973) Evolution of the Brain and Intelligence. Academic Press, New York, NY, USA

[2] Liao, W. B. ,  Mai, C. L. , S Lüpold, &  Kotrschal, A. . (2020). Relative brain size is predicted by the intensity of intrasexual competition in frogs. The American Naturalist, 196(2).

[3] Allman, J. (2000) Evolving Brains.Scientfic American Library. W.H. Freeman and Co., New York,NY, USA

[4] Sol, D., Bacher, S., Reader, S.M. & Lefebvre, L. (2008) Brain size predicts the success of mammal species introduced into novel environments. The American Naturalist, 172, S63-S71.

[5] Aiello, L.C. & Wheeler, P. (1995) The expensive-tissue hypothesis: the brain and the digestive systemin human and primate evolution. Curr. Anthropol., 36, 199-221.

[6] Cummings, M.E., Crothers, L.R. (2013) Interacting selection diversifies warning signals in a polytypic frog: An examination with the strawberry poison frog. Evol. Ecol. 27, 693–710.

本文完